忍五大国のひとつ“火の国（ひのくに）”にある“木ノ葉隠れ（このはがくれ）の里”―― この里に住むうずまきボルトは、里長である七代目火影（ほかげ）・うずまきナルトを父に持つ少年だ。 ある日ボルトは、不良たちに絡まれていた少年・雷門（かみなりもん）デンキを助ける。力も気も弱いデンキは、不良たちばかりか自分の父親に反発することもできないでいた。 忍者学校(アカデミー)入学式へと行く途中ボルトは、またデンキを見かけるのだが、彼のチャクラが奇妙に歪み、どこか様子がおかしいことに気づく。
入学式当日に騒ぎを起こし、謹慎していたボルトがアカデミーに初登校した。だが、里の英雄と名高い七代目火影の息子でありながら、いきなり謹慎処分を受けたボルトにクラスメイトの目は冷たい。 そんな中ボルトはクラスメイトのひとり、結乃（ゆいの）イワベエにケンカを売られる。イワベエは優れた戦闘センスを持ちながら、素行の悪さが原因で留年した年上の生徒だった。最初のうちは何を言われても相手にしないでいたボルト。だが、勇気を振り絞って仲裁に入ったデンキにイワベエが殴りかかったのを見て……。
ボルトのクラスのメタル・リーは、とても努力家で優れた体術の使い手。だが緊張しやすい性格で、誰かに注目されたりすると途端に実力を発揮できなくなる。そんなメタルにある日クラスメイトの奈良（なら）シカダイが心無い一言を言ってしまう。悪気はなかったシカダイだが、翌日、怒ったメタルがシカダイに戦いを仕掛け、巻き込まれたボルトは、メタルのチャクラが、デンキのときと同じように奇妙に歪んでいることに気づく。
クラス担任の油女（あぶらめ）シノの提案で、男女のチームに分かれて屋上に設置されたフラッグを奪い合うことになるボルトたち。早速、屋上に向かうボルトたち男子チームだが、途中に仕掛けられたトラップや、うちはサラダ、秋道（あきみち）チョウチョウを中心とした女子チームに行く手を阻まれ大苦戦する。何とかして女子チームより先にフラッグを奪いたいボルトは、授業で見た高等忍術“口寄せの術（くちよせ の じゅつ）”を試してみるが、思いもよらぬものを呼び寄せてしまう――。
ボルトのクラスに、“音隠れ（おとがくれ）の里”から転入生がやってきた。ミツキという名のこの少年は、組み手の授業でイワベエを圧倒したり、難しい問題をあっさり解いたりとただならぬ才能を見せる。しかしミツキは何を考えているのかわからないところがありボルトたちを困惑させてゆく。そんな中、校舎の修復工事をしていたひとりが急に暴れだす騒ぎが起こる。慌てて駆けつけたボルトたちだが、そこに謎めいた言葉を呟きながら、さきほどまでは姿のなかったミツキが現れる。
担任のシノに呼び出され、指示された場所までやってきたボルト、シカダイ、ミツキ。いつもと様子の違うクラス担任をいぶかしむボルトたちだが、そんな三人に突然シノが襲い掛かる！ 蟲（むし）を使った術を得意とする油女一族のシノは、“奇壊蟲（きかいちゅう）”を放ち容赦ない攻撃を仕掛けてくる。だが重大任務も任される上忍（じょうにん）と同等の実力を持つ相手にボルトたちがかなうはずもない。ところがこの状況でもミツキだけは、慌てることなく冷たい表情でシノを見つめ……。
最近たびたび感じる、姿の見えない相手からの熱視線に怯える（？）チョウチョウは、この気味の悪い相手を捕まえてやろうと息巻く。そしてついに犯人・隠蓑（かくれみの）マギレを捕まえることに成功。だがマギレは、実はチョウチョウのクラスの委員長・筧（かけい）スミレのことが好きでずっと彼女を見ていたのだった。話を聞きこの場でスミレに告白することをすすめるチョウチョウ。最初は戸惑っていたものの、思い切って告白するマギレだが……？
ボルトにしか見えない歪んだチャクラの影に操られ、急に暴れ出した人々―― はじめはアカデミーの周辺だけで起こっていた異変が、徐々に里中に広がり始めていた――。 そんなある晩ボルトは、謎の人物から不思議な瞳術（どうじゅつ）を与えられる夢を見る。それにより、母・ヒナタの家系、日向（ひゅうが）一族特有の能力である血継限界（けっけいげんかい）“白眼（びゃくがん）”が覚醒したと騒ぐボルトだが、父・ナルトは信じてくれない。そこでボルトは、日向家の祖父・ヒアシに話を聞きに行く。
ボルトが、父や祖父が見守る中、叔母のハナビと手合わせすることになった。父に認めてもらうため果敢に戦うボルト。だが、どんなにがんばっても白眼を発動させることができず、覚醒した形跡もないことがわかる。これまで見えていた歪んだチャクラのような影はすべて錯覚だったのではないかと思い始めたボルトは、認めてもらうどころか、ウソをついたと思われるのではないかと気を落とす。そんな中ボルトは、またしても怪しい影に操られた人を見かけ……。
自分にだけ見える謎の影に“ゴースト”と名づけたボルトは、仲のよいシカダイやミツキと協力して“ゴースト事件”を解決しようと張り切る。そんなボルトを陰ながら応援しようと、シノが授業の一環として各自興味のある職場を見学するよう指示。ボルトは、シカダイ、ミツキとともに郵便配達員の仕事を間近で見学しながら里中を見回ることにする。 一方、かつて、特殊部隊“暗部（あんぶ）”の“根（ね）”に所属していたことがあるサイは、火影の命令で同じ事件を調べていたが、調査中にある重大な発見をする。
職場見学中にゴースト事件に巻き込まれ、スミレや、一緒にいた伊豆野（いずの）わさび、雀野（すずめの）なみだがケガを負った。自分ならば未然に防げたかもしれないと悔やむボルトは、何としても事件を解決しようとあらためて決意する。職場見学を通して親しくなった郵便配達員のクロヤギ・タヨリにも協力してもらい、シカダイやミツキとともに今まで以上に注意深く里中を見回るボルト。そんな中、ボルトが何気なく言った一言から、シカダイとミツキがひとつの可能性に気づく。
あれほど里を騒がせていたゴースト事件が、どういうわけかピタリと止まった。ボルトやクラスメイトたちは不思議に思うが、ただひとりミツキだけは、何かを知っている様子。そのミツキは、最近、自分に起こった変化に戸惑っていた。そして、彼にとっての素朴な疑問をクラスメイトたちに問いかけてみるが、話を聞いたひとり、山中（やまなか）いのじんの言葉にミツキは？ そんな中、突如として里中に、異様なチャクラが広がり始めるという異常事態が発生する!!
ミツキから話を聞き、新たな事件の発生をくい止め、犯人にこれ以上の罪を重ねさせないためにとボルトがひた走る！ 一方、サイの報告により今回の事件の首謀者を知った七代目火影・ナルトたち里の幹部は、その正体に衝撃を受けるが、そうしている間に巨大な異界の魔獣“鵺（ぬえ）”がその姿を現した。迫り来る里の危機に、今は引退した六代目火影・はたけカカシも事態の収拾のための協力を申し出る。
特殊部隊・暗部の中でも、さらに特殊な存在である“根”を創設した木ノ葉隠れの元幹部・志村（しむら）ダンゾウ―― 今回の事件の首謀者は、今は亡き彼の意志を受け継ぐ者だった。 不思議な“眼（め）”の力で異世界へと入ることができたボルトは、魔獣・鵺の力を利用した兵器“牛頭天王（ごずてんのう）”による里の壊滅を狙う相手を目の前に必死の説得を試みるが……。 ボルトの思いは過去からの呪縛を解き放つことができるのか!?
木ノ葉隠れの里を襲ったゴースト事件が解決し、あのときボルトに発動した謎の力が再び目覚めることはなくなっていた。大人たちはその後のさまざまな処理に追われ、事件を起こした者の処遇についても、追って結論が出されようとしていた――。 里にもアカデミーにも、いつもの日常が戻りつつあったが、そんな中、ボルトやクラスメイトたちには、ひとつ気がかりなことがあって……。
アカデミーの定期試験が近づき、準備を始める生徒たち。成績次第では留年の可能性もあるが、忍術の実技が苦手なデンキは “チャクラを使った壁登り”に苦労し、筆記問題が苦手なイワベエは、相変わらず教科書の内容が理解できず苦労していた。そんなふたりのためにボルトたちが修業や勉強につきあうが、ますます混乱させるばかり。それでも、みんなと一緒に忍者になりたいデンキは留年を恐れるあまりムチャな修業をしてしまう。果たしてデンキとイワベエは、留年を逃れることが出来るのか!?
母・サクラにかわり、サラダが入院中の女の子にお気に入りのぬいぐるみを届けることになった。ところがうっかりして、“雷車（らいしゃ）”の中にぬいぐるみの包みを忘れてしまい慌てて追いかけることに。雷車の座席ではなく屋根に乗って移動するボルトたちをバカにしていたにもかかわらず、自分自身が雷車の屋根に登ったりぬいぐるみを追いかけて必死で里の中を駆け回るハメになるサラダ。そんなサラダを見かけたチョウチョウの助言で遺失物センターを訪れたサラダは、無事に包みを受け取るのだが……。
ボルトの妹・ヒマワリがカゼを引き、ドタバタするうずまき家。そういえば前にもヒマワリのせいで大変なときがあった……と、ボルトは思い出す――。 それは、父・ナルトの火影就任式の日。その日ヒマワリは白眼を覚醒させ、ボルトとナルトは死ぬ思いをしたのだった……。 そして―― 火影になったその日から、父はあまり家に帰って来なくなった。今、妹のヒマワリがカゼで苦しんでいるというのに、父親であるナルトは帰って来ない。父への怒りがこみ上げてくるボルトだが――。
“火影岩（ほかげいわ）”にイタズラし、父親に追い掛け回されるボルトを見てあきれるサラダ。しかしそんなボルトを見てサラダは、物心ついたときから会ったことのない父・サスケのことを思い寂しくなる。母のサクラに話を聞いても何も答えてもらえずつい反抗的な態度をとってしまうのだが、そんな中、父・サスケと写るメガネをかけた若い女性の写真を見たサラダは、ある疑惑に駆られ真相を確かめてみたくなる。 ――うちはサラダ出生の秘密が明かされる!?
極秘任務で各地を旅しているサスケからナルトに、うちは一族特有の血継限界“写輪眼（しゃりんがん）”を持つ者の情報が届いた。だが今生きているうちは一族は、サスケとその血を引くサラダだけのはず。この報せに、急ぎサスケに会うことにするナルト。 一方、父・サスケを探し、“本当の母親”について問いただそうと考えるサラダは「本当のパパとママを探す旅に出る」と言い出したチョウチョウとともに行動を開始。ナルトがサスケと会うことを知り、あとを追いかける。ところがその途中、何者かに襲われ危機に陥る！
父・サスケのいる“峠塔（とうげとう）”にたどり着いたサラダは、はやる気持ちをおさえながら塔の中へと入ってゆく。ところが、やっと出会えた父の思いもよらない行動と言葉に深く傷つく。父と娘の気まずい様子に耐え切れないナルトとチョウチョウは、何とかしたいと考えるのだが……。 そんな中、一同は、互いに “うちはシン”と名乗る写輪眼の父子に襲われる！ 一方、サラダが父親に会いに行ったと聞き、娘のことを心配するサクラは……？
シンの術によってサクラが連れ去られ、呆然とするサラダ。だが、感知に優れたナルトの能力を使っても居場所がつかめず、ますます不安にかられる。そんな中サスケが、シンの腕に埋め込まれた無数の写輪眼に注目。一同はシンの手がかりを求め、禁術の研究をしている木ノ葉隠れの大罪人・大蛇丸（オロチまる）の研究所を訪れる。そこで、あの古い写真に写る、父のかつての仲間、鬼灯水月（ほおずき スイゲツ）や重吾（ジュウゴ）と出会ったサラダは、水月に頼んで、自分の母親のことを調べてもらうことにする。
連れ去られたサクラを助けることを決意したサラダが、サスケやナルト、チョウチョウとともにシンのもとへと向かう。次々と現れるシンのクローンたちに苦戦しながらサクラのもとへとたどり着いたサラダは、ずっと会っていないにもかかわらず、信頼しあっているサスケとサクラの姿を不思議そうに見つめる。だが突然、動きを封じられた“親”のシンが、“子供たち”に侵入者の抹殺を命じ……。 ちゃんと想いがあって、気持ちがつながっていれば―― サラダが始めた、出生の秘密を知る旅の結末は？
試験官のカカシのもとに一番乗りし、果敢に戦いを挑んだものの動きを封じられ、自分だけでなくクラスの仲間たちまで非難されたボルトは悔しさでいっぱいになる。そこに遅れてきたクラスメイトたちが合流し、みんなの手助けでボルトはカカシから逃れる。自分のふがいなさを思い、珍しく落ち込むボルト。そんなボルトにクラスメイトたちが喝を入れ、やっといつもの調子を取り戻したボルトはみんなにある作戦を持ちかける。 果たして、念願の“忍者”になるのは!? クラス全員がそろって卒業するための反撃が始まる！
晴れて見習い忍者・“下忍（げにん）”としての第一歩を踏み出したボルトたちは、まず、任務を行うための基本チーム“三人一組（スルーマンセル）”の班を組むことになる。班分けはそれぞれの能力や相性によって行われるが、仲のよいシカダイと一緒の班を望んでいたボルトの期待ははずれ、シカダイは、いのじんやチョウチョウとともに父や母と同じ“猪鹿蝶（いのしかちょう）”トリオを組むことに。一方ボルトのチームメイトはサラダとミツキになる。これに不満を持つボルトとサラダは、唯一この決定を覆す救済措置“火影に直接、直訴状を手渡す”という方法に打って出る。
もとは他里である音隠れ出身だが、ボルトたちと出会い、自分自身の意志で木ノ葉隠れの忍者となることを決めたミツキ。そのミツキはかつてすべての記憶を奪われ、自分が何者なのか、何をしたいのかもわからないまま、見知らぬ研究所で目覚めたことがあった――。 ミツキがたびたび口にする“親”とともにある人物を追い詰めた過去。 その中でミツキ自身が選んだこと。 謎に包まれたミツキをめぐるさまざまな思いが明らかになる。
“第七班”としてスリーマンセルのチームを組むことになったボルト、サラダ、ミツキが、上忍の猿飛木ノ葉丸（さるとび このはまる）の指導のもと初任務につくことになった。任務を依頼してきたのはとある村で、内容は、最近たびたび村を襲う盗賊を撃退し二度と近づけないようにすること。早速村に向かったボルトたちは、村長だった父を突然亡くし、そのあとを継いだばかりの伎璃（キリ）と、まだ若い彼女を支える側近たちと対面するが、伎璃の話からこの任務が、最初の予定よりも厳しく難しいものになることが判明する。
盗賊を装った忍者に伎璃がさらわれた。本来、下忍（げにん）であるボルトたちには他の忍者と戦うような任務は与えられないが、村人たちの依頼と木ノ葉丸の判断で、第七班は、“盗賊撃退”の任務を“伎璃の救出”に変更。初任務でいきなり強力な幻術使いや剣の使い手の忍者と戦うことになる。木ノ葉丸の指示に従い伎璃の奪還に成功するボルトたち。ところが、敵に木ノ葉丸がとらえられ、伎璃を守りながら、下忍の三人だけで戦わなければならなくなる。
初任務以来、任される任務はすべて地味で簡単なものばかりだと不満気なボルト。そんなボルトと第七班に「銀行立てこもり犯人を捕まえろ」という任務が言い渡された。久しぶりに派手に活躍できるとばかりに張り切るボルトだが、現場に駆けつけたボルトたちが目にした立てこもり犯は、最近、理不尽な理由で会社をクビになったばかりの気弱そうな男で……。 だがこの事件に、ある組織が絡んでいる可能性が浮上する――！
木ノ葉隠れ（このはがくれ）の里で、最近世間を騒がせている“白夜団（びゃくやだん）”の仕業と思われる事件が起こった。白夜団は金持ちから金銭や金目のものを盗み、困っている人々に配る“義賊”としてあちこちの里を荒らしまわっている盗賊団。義賊と言っても他人からものを盗み、ときには関係のない人々まで巻き込む彼らに嫌悪感を抱くボルトは、友達のシカダイに同意を求めるが、シカダイはボルトの言うことに「善悪で計れないこともあるんじゃないか」と答える。 一方、事件現場で奇妙なものを見つけたサラダは、犯人の手がかりをつかもうと考え……。
木ノ葉隠れの里での白夜団の活動が活発化。“義賊”ということで彼らを英雄視する人々も現れるが、ボルトには白夜団のやっていることがどうしても納得できない。下忍たちにも犯人を捕まえるための協力が呼びかけられるなど、里の警戒も厳しくなる中、シカダイは、リョウギという少年と出会い仲良くなる。年齢に似合わずどこか一歩引いたものの見方をするところがあるふたりは話も合い、シカダイは、リョウギと会って一緒に過ごす時間が楽しみになる。
“将棋”を通して知り合い、“友達”になったシカダイとリョウギ。ところが最近になってリョウギが待ち合わせ場所に姿を現さなくなった。シカダイは、最後に会った日に友達が見せた態度が気にかかるが、確かめることもできずひとり悩んでいた。 一方その頃、シカダイの前に姿を現さなくなったリョウギは、友達のシカダイのことを気にしながらも、どうしても忘れることができない記憶に苦しめられていた――。
白夜団がけしかけたことにより、デンキの父の会社“雷門（かみなりもん）カンパニー”を批判するデモが拡大化。混乱を鎮めるため、下忍を含めた里の忍者たちに招集がかかる。だがデモ隊は忍者ではなく里に住む一般の人々。手荒なことはできないため、班ごとに決められた場所でデモ隊を押しとどめる策がとられる。シカダイも“第十班”としていのじんやチョウチョウとともに配置につくが、配置図を見てあることに気づいたシカダイは、勝手に持ち場を離れ飛び出してしまう！
里がデモで混乱する中、新たな技術を用いた忍者の道具“科学忍具（かがくにんぐ）”の研究と開発をしている遠野（とおの）カタスケの研究所が白夜団に襲われる。白夜団はカタスケから、開発中の科学忍具を強奪して逃走。白夜団の狙いにいち早く気づいたシカダイと、シカダイを追ってきたボルトは、逃走中の白夜団を追い詰め、頭（かしら）のゲッコウに攻撃を仕掛けるが、そのとき!? たとえ弱い“駒”でも、やり方ひとつで強い“駒”と互角になれる―― “将棋”がつないだ“友”同士が目指すのは――？
上忍の伊勢（いせ）ウドンが担当する“第五班”のイワベエ、デンキ、メタルの三人に、火影（ほかげ）じきじきの推薦で、「減少するアカデミー忍術科の生徒を増やすＰＲのためのドキュメンタリー番組に出る」という任務が言い渡された。白夜団の事件では謹慎期間が重なり、ボルトたち同期の下忍の活躍を見ていることしかできなかった三人は、この番組で自分たちの実力をアピールし評価を上げようと張り切るが、ウドンは、そんなイワベエたちに厳しい目を向ける。
ボルトの叔母、日向（ひゅうが）ハナビが担当する“第十五班”は、スミレ、ワサビ、なみだの女子三人のチーム。その第十五班に「何者かによって開けられた自然公園内の檻から逃げ出した動物たちを捕獲する」という任務が言い渡された。早速、任務にあたるスミレたちだが、その途中ワサビとなみだがケンカをし、スミレは何とかして仲直りさせようとするのだがうまくいかない。 そんな中、たまりかねてひとりで班を飛び出したなみだの前に、恐ろしい猛獣が現れ……!?
“中忍選抜試験（ちゅうにん せんばつしけん）”―― “中忍試験”とも呼ばれるこの試験は、各隠れ里から有望な“下忍”たちを集めて競わせ、その資質を見極めるために行われる。 幼い頃から一緒に過ごし、同じ班で任務をこなしてきた木ノ葉丸、ウドン、そして紅一点の風祭（かざまつり）モエギは、まもなく木ノ葉隠れの里で行われるこの試験を前に、“担当上忍（たんとう じょうにん）”として今自分たちが指導している下忍たちを受験させて問題ないか考えていた。この試験で認められた下忍は、現在の“見習い”の身から“一人前の忍者”である“中忍”へと昇格し、より困難な任務にかかわることになるのだが、木ノ葉丸は、何かと騒ぎを起こし、危ないことに首を突っ込みたがるボルトのことが心配で仕方ない。
偶然すれ違った若い下忍たちに父とのことで心無い言葉をかけられ、さらに一緒に祝うはずだった自分の誕生日を父親にすっぽかされたボルトは、イラ立ちと寂しさを募らせていた。そんな中ボルトたち第七班に、「火の国辺境の町に潜伏する雷車（らいしゃ）強盗一味を捕まえる」という任務が言い渡された。 早く大きな任務で功績をあげ、父や周りの人々に実力を認めさせたいボルトだが、強盗一味がたった数人と聞き不満顔。だが、現地にやってきたボルトたちの前に、町の人々に引っ立てられて現れた一味のひとりは、何かにひどく怯えており……。
雷車強盗一味が隠れていた廃坑を調べるため、中に入ったボルトたち第七班。だがそこで一同は、高い戦闘力を持つ異形の“白ゼツ（しろぜつ）”に襲われる。白ゼツは、かつて忍界（にんかい）を恐怖に陥れた敵、大筒木（おおつつき）カグヤが造り出した生体兵器で、廃坑は大筒木一族の遺跡とつながっていた。今後のためにも遺跡を詳しく調べ、手を打つ必要があると考える第七班は、木ノ葉丸を中心に協力して白ゼツに立ち向かい、さらに奥へと進んでゆく。そしてたどり着いた場所で目にしたのは!?
中忍試験が近づいていた。火影を目指すサラダはもちろん、普段はやる気を見せないシカダイたち猪鹿蝶（いのしかちょう）トリオやほかの下忍たちも受験に意欲を見せるが、なぜかボルトだけは受験を拒み、みんなを困惑させる。そんな中、ボルトの妹ヒマワリが誕生日をむかえることになり、久しぶりに家族全員がそろったうずまき家。ボルトは「ヒマワリの誕生日を一緒に祝う」という約束を守ってくれた父を見直すが……。 その晩、うずまき家をある人物が訪れる。それは、異空間を行き来する能力を持った“輪廻眼（りんねがん）”を使い、“異界の住人”、大筒木一族の痕跡を追うサスケだった。
自分だけでなく、妹の誕生日まで台無しにした父への怒りがおさまらず、直談判に向かう途中サスケと出会ったボルト。ボルトは怒りに任せてサスケに攻撃を仕掛けるが、あっという間に取り押さえられてしまう。サスケの強さを実感したボルトは「弟子にしてほしい」と頼み込むが、サスケがボルトに出した条件は「“螺旋丸（らせんがん）”が使えたら」というものだった。螺旋丸は父や祖父である四代目火影も使った高等忍術で、ボルトはサスケに認めてもらうため珍しく懸命に修業に励むのだが……。 そんなボルトの前にカタスケが現れる。
何とか螺旋丸を完成させ、サスケの弟子となったボルトの修業が始まった。だがサスケは、父親の鼻を明かすことばかりを考え、修業がうまくいかないとすぐに解決策を聞き出そうとするボルトに厳しい。そんな中、イワベエやスミレたちが中忍試験を受けることを決め志願書を提出。ボルトも父親に自分の力を見せつけるため受験を決意する。 その頃、ボルトの父ナルトと同じく、その身に、膨大なチャクラが形作る獣、“尾獣（びじゅう）”を宿す“人柱力（じんちゅうりき）”のキラー・ビーが、異界から現れた大筒木一族のモモシキ、キンシキ、ウラシキの襲撃を受け窮地に立たされていた。
いよいよ始まる中忍試験に向け、木ノ葉隠れの里に、各里から期待の下忍たちがぞくぞくと集まってきた。 “砂隠れ（すながくれ）の里”からは、里長である風影・我愛羅（かぜかげ・ガアラ）の養子シンキのほかに、ヨド、アラヤが、“霧隠れ（きりがくれ）の里”からは３つ子の撰歌（せんか）三兄弟、“雲隠れ（くもがくれ）の里”からはユルイ、トロイ、タルイ、“岩隠れ（いわがくれ）の里”からは玄武三人衆（げんぶ さんにんしゅう）などが集結。手ごわそうなライバルたちの登場に、試験前にもかかわらず、互いに相手の様子を探り合い、挑発して緊張感は高まるばかり。 そしてついに、中忍試験の第一関門、一次試験が始まった！
一次試験が終わり、次は二次試験。 二次試験ではスリーマンセルによる“旗の取り合い”が行われることになり、サラダやミツキが敵陣地に旗を奪いに行く間、ひとりで旗を守る役目を受け持つボルト。ところが、霧隠れの撰歌三兄弟から一斉攻撃を受けピンチに陥る。焦ったボルトはとっさに、カタスケから渡された科学忍具を使おうとするが、今回の試験でその使用は禁止されており……。
何とか二次試験をクリアしたボルトは、いつも忙しい父がわざわざ家に帰り、祝いの言葉をかけてくれたことがうれしくて仕方ない。 そしていよいよ三次試験。この試験は個人戦で、受験生ひとりひとりが日頃の修業の成果を見せるべく、トーナメント制で戦うことになる。 トーナメント表が発表され、ボルトの１回戦の相手は雲隠れのユルイ、シカダイはいつもイヤホンで音楽を聞いている砂隠れのヨドと、サラダ、ミツキは雲隠れのタルイとトロイ、そしていのじんとチョウチョウは、砂隠れのアラヤ、シンキとそれぞれ対戦することになる。 術と策を駆使した“忍（しのび）”同士の熱い戦いが始まる!!
チョウチョウVS砂隠れのシンキの試合が始まった。下忍とは思えない落ち着きと怖さを持つシンキを相手に、珍しく本気を見せるチョウチョウの戦いを見守る仲間たち。その中には、１回戦を勝ち、次の試合で戦うことになるボルトとシカダイもいた。 ボルトとシカダイ―― これまでいろいろな事件で力を合わせ、窮地を乗り切ってきた親友のふたりが、初めて真剣勝負でぶつかり合うときが近づく――。
トーナメント戦もいよいよ大詰め。サラダVS砂隠れのアラヤ、ミツキVS砂隠れのシンキの対戦が始まる！ サラダVSアラヤの試合。 サラダは得意の手裏剣術と写輪眼を使い次々と攻撃を仕掛けるが、アラヤはまったく動じることなく攻撃をかわしサラダを追い詰める。写輪眼の幻術も効かず焦るサラダだが、以前、母のサクラから聞いた話を思い出し……!? そしてミツキVSシンキの試合では、互いに力を温存したままでの好勝負が繰り広げられることになる。
トーナメント決勝戦。ここまで勝ち進んだボルトとサラダ、シンキによるバトルロイヤルが始まった。 砂隠れでただひとり勝ち残った者として、里の忍の優秀さを知らしめようと、木ノ葉隠れのボルトとサラダのふたりを相手にひとりで攻撃を仕掛けるシンキ。これに対しボルトたちは共闘で挑むが、自在に砂鉄を操り、絶対防御を誇るシンキにはふたりがかりでもダメージを与えることができない。サラダが倒れ、チャクラも残り少ない中、どうしても負けられないボルトは、シンキの術を破るため強力な術を放とうとするが、それは!?
大勢の観客が集まったトーナメント会場に、突如大筒木一族のモモシキ、キンシキ、ウラシキが現れる。父ナルトを狙うモモシキに向かって、科学忍具を使い次々と術を放つボルト。だがそれらはすべてモモシキの掌で不気味に開いた輪廻眼に吸収されてしまう。一方、ミツキの不思議な力に目をつけたウラシキはミツキを狙うが、その前に、以前ウラシキの襲撃を受けた我愛羅と、水影・長十郎が立ちはだかる。会場を破壊するほどの攻撃を仕掛けてくる敵から人々を守るため、五影をはじめとする忍者たちが奮闘する中で、ボルトは初めて本気の父の戦いを目にすることになる。
異界から現れた大筒木一族から人々を守ろうと、全力で戦ったナルトの姿が消えた。人々を想う父の強い心と自分の無力さを実感したボルトは、大筒木一族が立ち去ったあとの里で仲間たちが、年上の忍者とともに破壊された会場の復旧やケガ人の救護を手伝う姿を目にし、父が言った「忍者失格だ」という言葉の意味を身にしみて感じる。 そんなボルトに師匠のサスケがかけた言葉とは？ そしてサスケは“忍”として少しだけ成長したボルトに、ある“任務”を言い渡す。
モモシキへの雪辱を果たし、連れ去られた父を助け出すため、ボルトはサスケや“影（かげ）”と呼ばれる里長たちとともに異界へとやってきた。 とてつもない力を持つ大筒木一族のモモシキ、キンシキを相手にサスケと“影”たちが激闘を繰り広げる中、今まですれ違ってばかりだったボルトとナルトは、やっとお互いにきちんと向き合うことができた。だが、そんな父子にモモシキは、謎めいた言葉を告げると……!?
ボルトが見守る中、さらなる力を得たモモシキと、ナルト、サスケの戦いが始まった！ かつて、モモシキと同じ大筒木一族のカグヤを倒した“英雄”のふたりが、そのすさまじい強さでモモシキを追い詰める。ところが思いがけない乱入者が現れたせいで状況は一変。逆に窮地に立たされることとなり、ボルトが、師に任された起死回生の作戦に出る!! そしていよいよ、決着のときが――!!
ナルトたち里の幹部が、大筒木一族による木ノ葉隠れ襲撃の最中に行方をくらましたウラシキの動向を気にかける中、中忍試験のために集まった各里の忍者たちも帰途に着き、里の生活は徐々に日常に戻りつつあった。 ボルトは、中忍試験で反則を犯したことを皆に謝罪してまわっていたが、あの激闘のあと、モモシキから、この先の未来で過酷な運命を背負うことになると予言されたことがずっと気になっていた。 そんなボルトがこれまでの経験を通して出した答えとは――？
シカダイたち猪鹿蝶（いのしかちょう）トリオの紅一点チョウチョウは、秋道（あきみち）一族ならば当たり前のぽっちゃり体型でおいしいものが大好き。 とはいえチョウチョウもお年頃、そろそろイケメンの彼氏が欲しいし、やっぱり体型も気になるところ。 そんな中、猪鹿蝶トリオの第十班（だいじっぱん）と、ボルトたち第七班に「何者かから“殺人予告”をされた人気ドラマの主演俳優トマルと、恋人役の女優アシナを共同で護衛する」という任務が言い渡され、両班が詳しい任務の内容を聞くため集まった。ボルトはその中に見覚えのない美少女を見つけるが……!?
第七班と第十班が任務で訪れたドラマの撮影現場が、ガスマスクをつけた忍者に襲われ、その場にいた女優のひとりがケガを負った。主演のトマルの指名で彼女の代役を務めることになったのは何とチョウチョウ!? トマルは美しくやせたチョウチョウを気に入っており、いろいろと思わせぶりな態度をとってはチョウチョウを舞い上がらせる。 だが、友達のサラダや仲間たちは、本気でトマルに恋するあまり、ほかのことが見えなくなっているチョウチョウのことが心配で仕方ない。
ドラマの撮影中、先日のガスマスク姿の忍者がまたもや現れ、トマルを連れ去り身代金を要求してきた。いろいろあったものの、トマルのことが心配でたまらないチョウチョウは、上忍（じょうにん）の木ノ葉丸（このはまる）やモエギがいたにもかかわらずの失態にイラ立つ。 一方、犯人の指示により女優のアシナが身代金の受け渡し役を引き受ける中、ボルトとシカダイは、この事件に何か解せないものを感じる。
メタルが、父であるロック・リーから、体術の究極奥義である“八門遁甲（はちもん とんこう）”を会得するための修業をつけてもらうことになった。大切な修業で失敗しないようにと考えるメタルは、緊張を和らげるためのアイテムを手に入れるが、どういうわけかその効果はなく、おまけに父からは修業の中止を言い渡されてしまう。そんなメタルが、父の師匠であり、第四次忍界大戦（だいよじ にんかい たいせん）の折、のちの六代目火影（ほかげ）・カカシらとともに戦争の首謀者を追い詰めた英雄、マイト・ガイと出会う。
大筒木（おおつつき）一族の襲撃後はじめての“五影会談（ごかげ かいだん）”が“木ノ葉隠れ（このはがくれ）の里”で行われることになり、現“五影”のほかに、先代の“影（かげ）”たちも集まった。ところが会談に出席予定の先代、三代目土影（つちかげ）・オオノキが現れず、オオノキぬきで会議は始まる。 その頃ボルトたち第七班はほかの忍者とともに、会談中の警備任務に招集されていたが、退屈な任務にボルトの緊張感はゆるみっぱなし。そんなボルトとサラダにミツキはふとある疑問を投げかけるのだが……？ そんな中ボルトたちは、偶然オオノキと出会う。
木ノ葉隠れの里への出入り口を警備していた忍者たちが何者かに襲われ、ミツキが姿を消した。 そんなこととは知らないボルトとサラダは、予定していた任務が急に中止になったことを伝えようと、ミツキがひとりで暮らす自宅を訪れる。だが、姿を消したミツキがそこにいるはずもない。心配になりミツキを探すふたりは、その途中、里の上忍たちがそろって火影のもとに呼び出されたことを知り、何があったのかを探ることにする。
里が厳重警戒態勢に入る中、ミツキを探し出すため密かに里を出たボルトとサラダは、ミツキの手がかりを求めてミツキの“親”である大蛇丸（オロチまる）の研究所へ向かう。 入り口を見張る忍者たちのスキをつき中に忍び込んだボルト。そこで見たものや大蛇丸から聞いた話によって、ボルトは、ミツキのことを本当は何も知らなかったことにあらためて気付くことになる。 一方、ボルトとサラダがミツキを追って里を出たことがわかり、ふたりを連れ戻すために、シカダイたち第十班に追跡任務が言い渡される。
ミツキの手がかりを求め、大蛇丸から聞いた“龍地洞（りゅうちどう）”に棲む“白蛇仙人（はくじゃせんにん）”のもとを訪ねることにしたボルトとサラダの前に、モエギ率いる第十班が立ちふさがった。許可なく里を出たボルトたちが“里抜け（さとぬけ）”の罪に問われることがないように、何としても連れ帰ろうとする第十班。だが何があってもミツキに会って本当のことを聞き出したいボルトたちがおとなしく従うわけもなく、互いに策を駆使した戦いに突入することになる。
白蛇仙人に会うため龍地洞を目指すボルトたち。だが、どこにあるのか、どんなところなのかもわからない場所を見つけ出すのは簡単ではない。あてもなくさんざんさまよい歩き、疲労も空腹も限界に達した頃、突如ボルトたちの目の前に龍地洞が現れ、謎の美女が出迎える。呆気にとられるボルトたちだが、白蛇仙人に会うためにはこの先数々の試練を乗り越えねばならず……。 果たしてボルトたちは、無事、白蛇仙人に会うことができるのか？
白蛇仙人も手を焼く乱暴者の大蛇ガラガから、“逆鱗（げきりん）”と呼ばれるウロコを奪い取ってくるよう言われ、龍地洞を行くボルトたちの前に、とてつもなく巨大な蛇が現れた。この蛇こそガラガだったが、ボルトたちはその巨体と凶暴さに圧倒されピンチに陥ってしまう。 一方、木ノ葉隠れの里では、モエギの報告から、ミツキの失踪に里の重要機密を知り得る何者かが関わっている可能性が浮上し……。
何としても逆鱗を手に入れるため、協力してガラガを追い詰めようとするボルトたち。だが敵の居場所を敏感に察知し、相手を石に変えてしまう力を持つガラガに苦戦する。 戦いの最中、ガラガの動きにある違和感を覚えたボルトたちは、作戦を立て、やっとのことでガラガを追い詰めることに成功。そんな中、不思議な感覚にとらわれたボルトが垣間見たのは――？ そしてボルトは、ガラガにある提案をする。
“岩隠れ（いわがくれ）の里”の忍者、コクヨウやセキエイらに連れられ木ノ葉隠れの里を出発したミツキは、彼らの故郷“土の国（つち の くに）”を目指していた。 一方、白蛇仙人の力によって、ミツキが岩隠れの忍者とともに土の国へ向かったという情報を手に入れたボルトたちもまた、ミツキを追って土の国へと向かっていた。 それぞれの思いを抱きながら、同じ地を目指す彼らは、無事に再会することができるのか？ 先を急ぐボルトたちとミツキの距離が、少しずつ、縮まってゆく……。
ミツキを追うボルトたちの前に、コクヨウが立ちふさがった。 “強くなること”だけを求めるコクヨウは、木ノ葉隠れの里がミツキ捜索のために放った上忍たちをも倒すほどの実力を持ち、強さの追求のために手を抜くことなく、一方的にボルトたちを追い詰める。そこに頼れる助っ人が現れた！ 何とかコクヨウを振り切ったボルトたちは、やっとのことでミツキに追いつくと、念願の再会を果たすことになる……。
自分を連れ帰ろうとするボルトたちと一緒に里には帰らず、ミツキはそのままコクヨウたちと行動をともにする。 そんな中セキエイのからだの具合が悪くなり、その症状は悪化して行く。苦しむセキエイを助けるため、コクヨウが仲間のところに行っている間、ミツキに「人間について教えてほしい」と言うセキエイ。 ミツキはそんなセキエイに人間についていろいろな話をする。 その頃、体調を崩した祖父、オオノキを見舞った四代目土影・黒ツチ（くろつち）は、謎の人物たちの襲撃を受ける。
ミツキを連れ戻すことができないままボルトがケガを負い、ボルトとサラダは、シカダイたちとともに一旦避難することになる。だが、他国である土の国の近くにいる間は、突然の襲撃を受ける可能性もある。安全のため、付近の様子を探りに行くいのじんとチョウチョウ。その途中いのじんが、“土”から生まれたおかしな生き物（？）になつかれる!? コクヨウたちに従う生体兵器“芥（アクタ）”によく似たそれを見て警戒する一同だが……？ そんな中、ケガの影響か、気を失ったままのボルトは、もうろうとする意識の中で夢を見ていた――。
幼い“芥”にすっかりなつかれた様子のいのじんを緊急事態が起きたときのために残し、岩隠れの里を目指すことにしたボルトたちは、五影会談のときに知り合った先代の土影、オオノキを頼ることにする。何とかしてオオノキの居場所を探ろうと里の中に潜入したボルトたちだが、その様子をある人物が見ていた。 一方、木ノ葉隠れの里では、土の国に向かった先発の捜索班と連絡が取れなくなるなどの事態を受け、さらなる情報を得るために後続を送ることが決まる。その任務に自ら志願したのは、ミツキやボルトたち第七班の担当上忍（たんとう じょうにん）である木ノ葉丸だった。
やっとのことでオオノキのところにたどり着いたボルトたちだったが、なぜかオオノキに協力を拒まれてしまう。それだけでなく、突如現れた“芥”たちと「空（くう）」と呼ばれる人物の襲撃によって離れ離れとなり、それぞれが別々に集合場所を目指すことになる。 その頃、コクヨウたちのアジトにいたミツキは、セキエイから“友達”として迎え入れられ、アジトの中を案内してもらっていた。
空たちの襲撃を受けバラバラになったボルトたちは、それぞれいのじんが待つ集合場所に向かっていた。ところが、なりゆきでオオノキを連れて集合場所を目指すことになったボルトが、結界が張られた岩隠れの忍者たちの修業場へと迷い込んでしまう。オオノキの話によるとここから抜け出すには、自分だけの“心の石（こころ の いし）”を見つけなければならないという。それは一生に一度しか見つけられず、己の意志ときちんと向き合うことができたときに見つかるらしいのだが……。
結界から抜け出すため、必死で心の石を探すボルトだが、石はなかなか見つからない。そこに、先日の中忍試験（ちゅうにん しけん）に来ていた岩隠れの下忍（げにん）“玄武三人衆（げんぶ さんにんしゅう）”のひとり、セッキが現れた。セッキはかわいがってくれた祖母の思いに報いるため、自分自身の心の石を探そうと修業場を訪れていたが、こちらも石を見つけられずにいた。オオノキはそんなふたりに協力して石を探させようとする。 一方、自分たちではどうにもできない問題を抱える空たちのもとに、その問題を解決する方法がもたらされるが、それは……？
オオノキとともに、何とか修業場の結界から抜け出すことができたボルトは、オオノキに連れられ、ある場所を訪れる。 オオノキにとって特別な場所であるここで、オオノキはボルトに、孫のコヅチを失ったときから考えていた、自分自身が願う未来の実現について語って聞かせる。 それを聞いたボルトは？ 一方、空たちは、残り少ない限られた時間の中で計画の成就を急ぐため、邪魔な者たちを武力行使によって捕らえるなど、強引に岩隠れの里を支配下に置こうとする。
ボルトとオオノキのもとにコクヨウやセキエイの仲間、カコウが現れた。空の指示でオオノキを迎えに来たカコウを相手に戦うことになるボルト。だが戦うために産み出され、戦うことを生き甲斐とするカコウは、珍しい“塵遁（じんとん）”を使うことができ、ボルトは苦戦を強いられる。 その頃、密かに里の様子を探っていたシカダイは、いたるところに出没する “芥”たちの目をかいくぐり、岩隠れの里で起きていることを何とかして木ノ葉隠れの里に伝えようとしていた。
拘束されたボルトたちとオオノキが里の中心部に戻ってきた。ところが里は空たちに制圧され、すっかり変わり果てていた。絶句し、空たちをとがめるオオノキだが、空はオオノキには従わず、コクヨウや彼らの仲間のキララがボルトたちに襲い掛かる。そんなボルトたちの窮地を救ったのはシカダイだった。シカダイはボルトとサラダに先を急がせると、いのじん、チョウチョウとともにコクヨウに立ち向かう！ 一方……
シカダイたちとわかれたボルトとサラダの前にキララが現れた。幻術を得意とするキララは、サラダが“写輪眼（しゃりんがん）”を使う間も与えず、ボルトとサラダをキララの思い通りに動く“人形”にし、互いに殺し合うよう命じる。 一方、空たちによって一室に閉じ込められたオオノキは、自分自身が思い描いたものとは違うものになりつつある里の状況と、ボルトが何度も口にした言葉を思い、自分自身が過ちを犯していたことを思い知る。
ミツキから突然に攻撃され、大きなダメージを負った空が、その場から逃げ出した。空を追うボルトとサラダだがボルトたちの行く手をキララが阻む！ 一方、一部始終を見ていたセキエイは、“友達”だと信じていたミツキの行動にショックを受け、混乱し、がむしゃらにミツキを攻撃する。セキエイと戦いたくないミツキは、何とかしてやめさせようとするが、セキエイは聞く耳を持とうとしない。
ボルトたちの前に、再び空が現れた。 何があってもミツキを信じようとするボルトをあざ笑い挑発した空は、ボルトに攻撃を仕掛けようとするが、それを止めたのは!? その頃オオノキは、難を逃れたセッキの助けを借りながら、何とかして空のもとへとたどり着こうとしていた。 自分自身の本当の意志のありかを見つめ直したオオノキが、空をこれ以上暴走させないために、決死の戦いを覚悟する。
ボルトたちがミツキとともに木ノ葉隠れの里に帰ってきた。 だが、今回の事件に自らの意志で関わり、事情を知らないボルトたちを巻き込むことになったミツキはひとりだけ隔離され、長時間の事情聴取を受けることになる。さらに、里抜け同然の行動をとったボルトたちにも、「下忍の資格を剥奪する」という厳しい処分が下る。 そして、岩隠れの里では、さまざまな問題や謎を残しつつも、四代目土影・黒ツチたちの努力によって、事件後の里に平穏が戻り始めていた。
木ノ葉隠れの里に“親子の日”という祝日が設けられた。いつも忙しい親たちが、子どもと一緒に過ごせるようにと設けられた休日で、ボルトも妹のヒマワリも期待に胸を膨らませる。当日、何とか仕事を終わらせた父のナルトが家に帰ってきてうれしいボルト。だが、ずっと楽しみにしていたヒマワリのために、父と過ごす休日を妹に譲ることにする。ナルトは、「修業に行く」と言ってひとりで出かけたボルトに戸惑うが、今日はせっかくの親子の日ということで、ヒマワリを喜ばせるために奮闘することになる。
ボルトが、“親子の日”の特別企画として、里の人気食べ物店が共同で開催する、親子参加の“大食い大会”の会場にやってきた。大会には、チョウチョウとその父チョウジのような大食い自慢の親子だけでなく、大食いとは縁がなさそうな親子までが幅広く参加。だがこの催しには、参加者たちには知る由もない主催者側のとんでもない策略が隠されていた!? 決戦のときが近づき、ひときわ気合が入るチョウチョウとチョウジの親子。実はこの大会の前に、父のチョウジが母のカルイから愛想を尽かされそうなできごとがあり、チョウチョウの助言で、父はその“男らしい食いっぷり”で母の気を引こうと考えていた。
“親子の日”のイベントでにぎわう里をひとりで散策するボルト。その途中ボルトは、久しぶりに里に帰ってきた師匠のサスケと出会う。ボルトはサスケに新しい祝日“親子の日”の話をし、それを聞いたサスケは、自分が子供の頃に父のフガクや大好きだった兄のイタチと過ごしたときのことを思い出し、サラダと一緒に過ごすことにする。だがサラダのほうは、父が娘を喜ばせようとがんばるほど困惑することに。そんな中、サスケの前に現れ助太刀を申し出たのは、かつての師、カカシだったが……？
第十五班のなみだは、その大音量の“泣き声”で相手の聴覚を麻痺させたり、場合によっては失神させたりできる特別な術が使える。だが術をうまく制御できず、とっさのときに周りを巻き込んでしまい、このままでは任務に支障をきたすと悩んだなみだは、不意に術を発動させないためにも“泣く”ことをやめると決意。担当上忍のハナビは、なみだの感情が豊かなことがチャクラコントロールを妨げていると考え、なみだのためにチャクラコントロールの猛特訓を開始する。
シカダイに一族の長老から、奈良一族の名を上げるために、忍者をやめて政治家になれとの話があった。戸惑うシカダイだが、一族の中心的な立場にある父のシカマルが、常々この長老から口うるさいことを言われている姿を見ていたシカダイは、父の立場も考え、この話を受け入れることにする。ボルトたちは、シカダイの突然の決断に驚くが、大企業の後継者であるデンキだけはシカダイの話から自分と通じるものを感じる。そしてシカダイは、しばらくの間、忍者の仕事を休み、政治家になるための勉強をする決意を固める。
“火の国（ひ の くに）”のはずれにある村で、村人が凶暴化した鳥に襲われる事件が起き、ボルトたち第七班とスミレたち第十五班が「鳥獣被害の調査と解決」という任務に、共同でつくことになった。だが鳥類の専門家でもないボルトたちには、鳥たちの身に何が起きているのかわかるわけもない。そんなボルトたちの協力者として鳥類学者のトサカが招かれ、早速トサカとともに村に向かう。ところがその途中でボルトたちは異様な姿のバケモノと遭遇することになる。
村人たちの証言を頼りにたどり着いた場所で、ボルトとサラダは、以前サラダが大蛇丸の研究所で出会った重吾（ジュウゴ）の姿を見つける。だが重吾は“呪印（じゅいん）”の影響を受け凶暴なバケモノへと変貌。呪印は大蛇丸の研究材料のひとつで、生物の攻撃本能を刺激し力を増幅するとされ、重吾は生まれつきその呪印の力を持つ者だった。 我を忘れ襲い掛かる重吾に苦戦するボルトたち。そこに駆けつけた木ノ葉丸やミツキの助けで何とか重吾にダメージを与えたボルトたちは、彼を追ってたどり着いた場所で思いがけない光景を目にする。
原因不明のまま、呪印の力に支配された鳥が次々と発見される中、ボルトたち第七班は鳥類学者のトサカや、呪印の力を吸収することができる重吾とともに奔走していた。重吾が再び呪印に支配されないよう、鎮静剤を使いながら鳥たちの救助を続けるボルトたち。ところがそんな中、鎮静剤がすべて紛失する事件が起きる。 一方、木ノ葉丸の指示で里への報告に向かったスミレたち第十五班は、途中で謎の敵に襲われ、スミレは“鵺（ぬえ）”を口寄せして戦うが……？
ボルトたち同様、呪印によって凶暴化した鳥たちのことを調べていた“川の国（かわ の くに）”の調査団に重吾が捕らえられてしまった。ボルトたちはこれ以上呪印による被害を増やさないためにも、重吾の力が必要だと訴えるが取り合ってもらえない。 一方、鵺のおかげで敵から逃れたスミレは、戦いの途中で離れ離れになったワサビとなみだを探していたが、その前に重吾の仲間の水月（スイゲツ）と香燐（カリン）が現れる。
呪印の力を利用する計画を、手分けして阻止することにしたボルトたち。ところが、重吾のもとに向かったボルトと水月がワナにはまりピンチに！ 一方、陽動作戦に出たサラダと香燐が敵と交戦。呪印の力を自在に操る相手に苦戦する。さらには、ボルトたちとわかれ、ワサビとなみだを救出したスミレの前にも先日戦った敵が！ スミレは今度こそふたりを守るため鵺とともに戦うが、成長した鵺は、その力を制御することが難しくなっていて……。
呪印の力を活性化する薬の影響に苦しむ重吾を何とかして助けたいボルトと水月だが、鎮静剤を盛られたせいで思うように動くことができない。そんな中、渡り鳥の旅立ちのときが訪れ、呪印の力を宿した鳥たちが各地に向けて飛び立とうとしていた。このままでは広範囲に呪印の被害が広がってしまう！ 焦るボルトたちだがその数はあまりにも多い。そしてついに、重吾が完全なバケモノと化し――。 果たしてボルトたちは、重吾の暴走を止め、鳥たちと人々を呪印の脅威から守ることができるのか!?
ボルトたち第七班が、正体不明の宝石泥棒を捕まえる手伝いをすることになった。ところが追跡中、すんでのところで犯人を見失ってしまい、かわりに（？）目の前に現れたのは一匹の猫!? まだ小さく、怯えた様子だったこともあり、ボルトたちは話し合い、しばらくの間ミツキがその猫を飼うことになる。はじめはどうすればよいかわからなかったミツキだが、猫に名前をつけていろいろと世話をするようになる。
ミツキがからだの不調を訴え、大蛇丸の研究所にやってきた。 大蛇丸と、ミツキとは兄弟となるログは、原因を探るためミツキから話を聞くことに。 ミツキの話によると、以前は眠ったときに“夢”を見ることがなかったのだが、最近よく“夢”を見るようになったらしい。話を聞き、これまでの経験がミツキの“心”に何らかの影響を与え、さらにはからだにまでその影響が及ぶようになったのではないかと考えた大蛇丸は……？
木ノ葉丸の従妹、猿飛（さるとび）ミライが、先代である六代目火影カカシとその友人でライバルのガイを護衛して温泉地を巡ることになった。母の紅（くれない）や亡くなった父アスマと同じく“忍者”になったものの、平和な世の中ではあまり活躍の場もないと考えていたミライだが、この任務が七代目火影ナルトからじきじきに指示されたものであり、護衛対象が里の“英雄”であることから、表向きは慰安旅行と見せかけた重要な任務であると推測。この任務で“忍者”として功績をあげようと張り切る。
ミライたちが“火の国”と“湯の国（ゆ の くに）”の国境付近にある温泉街にやってきた。だが任務中のミライは温泉でゆっくりすることもできない。そんな折、この温泉街でちょうど“犬猫祭り（いぬねこ まつり）”もしくは“猫犬祭り（ねこいぬ まつり）”と呼ばれる祭りが行われることとなり、各地から犬好きと猫好きが集結。その中には忍犬使い（にんけんつかい）の犬塚（いぬづか）キバとキバの恋人で猫使い（ねこつかい）のタマキもいたがふたりはつまらないことでケンカとなり、それがいつの間にか温泉街全体を巻き込む争いに発展!? この状況に、今日こそ温泉でゆっくり…… もとい！ 争いをおさめようと、ミライが奔走することに！
護衛任務が始まって数日、ミライは、宿まで荷物を届けてくれたガイの元教え子テンテンとともに、温泉で疲れを癒していた。ところがそれも束の間、ガイが「幽霊が出た！」と大騒ぎ。呆れるミライだが、カカシによると、客室にあったまんじゅうがいつの間にかなくなるなどおかしなできごとも起こっているらしい。恐怖におののくガイをおもしろがるカカシやテンテンを横目に、ある理由から“幽霊”の存在を信じないミライは、その正体を暴こうと捜査を始める。
任務の途中、亡くなった母の供養のために温泉巡りをしている少女タツミと出会ったミライは、カカシたちに頼み、一緒に旅をすることにする。そんな一行が次に向かったのは、“秘湯”と呼ばれる温泉がある村。ところが肝心の“秘湯”は落ちてきた巨岩の下敷きになってしまっていた。困り果てる村人たちの役に立ちたいと考えるミライだが、忍者でありながら何もできない非力な自分を痛感することに。そんなときミライの父アスマのかつての教え子で、秋道一族秘伝の“超倍化の術（ちょうばいか の じゅつ）”を使いこなすチョウジが村を訪れる。ところがお腹をすかせすぎたチョウジは本来の力を発揮できず……!?
タツミが突然「“死者に会える温泉”がある」と言い出した。実はタツミの旅の目的は母の供養ではなく、その温泉に行き、亡くなった母にもう一度会うこと。たったひとりでも目的地を目指そうとするタツミを見て気持ちを突き動かされたミライは、任務の途中であるにもかかわらず、タツミとともに死者に会えるという温泉に行くことにする。最初は半信半疑だったが、道中、ミライの中で、もしもそんな場所があるのなら、生まれる前に亡くなってしまった父アスマに会ってみたいという思いがどんどん強くなってゆき……。
護衛対象のカカシとガイに断りもなく、任務の途中でタツミと宿を出たミライは、たどり着いた温泉で、「亡くなった人に会いたい！」と願う少女たちと出会う。彼女たちとともに、“死者を蘇らせる術”を会得したという龍奇（リュウキ）と対面したミライは、立ち込める湯煙の中、一度も会ったことのない父アスマの姿を見た気がするが、どことなく違和感を覚える。 実は龍奇はアスマと因縁のある“ジャシン教”を信じており、そのためにアスマの血を引くミライの命を狙っていた。 ミライは迫り来る魔の手を逃れ、無事、護衛任務に復帰することができるのか!?
木ノ葉隠れの里の里長、火影として、相変わらず忙しい日々を送るナルトが相談役のシカマルとともに今頭を悩ませているのは、大筒木一族の襲撃による混乱でうやむやになっていた中忍試験の結果の検討。だがひとりひとりが真剣に試験に取り組み、精一杯がんばっていたことを思うと、誰を中忍に上げるか否か、納得の行く結論にはたどり着けないでいた。そんなナルトたちの前に、襲撃事件の最中にどこかへ姿を消したウラシキの行方など、大筒木一族の痕跡を探るサスケが現れ……？
シカダイを隊長に、ボルト、イワベエ、ワサビが臨時でチームを組むことになった。４人に伝えられた任務は、「決まった僅かな時間しか咲かない珍しい“花”を摘んで持ち帰ること」。すぐに終わる簡単な任務のはずだったが、メンバーたちがたわいもないことで言い争いを始めたりしてなかなか思ったように進まない。希少な植物を狙うふとどき者が現れるおそれもある中、シカダイは、このめんどうくさそうな（？）メンバーをうまくまとめ、隊長としての任務を成し遂げることができるのか？
“激・忍絵巻（げき・しのびえまき）”―― 通称“ゲマキ”。 歴代の有名な“忍び（しのび）”をモチーフにした今最も人気のあるカードゲームで、ボルトたちもカード集めに躍起になっている。そんな中ボルトたちが、まだカード化されていない隠れた実力者の存在に気付いてしまう!? それは恩師の油女（あぶらめ）シノとメタルの父、ロック･リー。だがどうやら次回カード化が考えられている忍びの候補枠が“あとひとり分”あると知り、この一枠にふたりのうちどちらを選んでもらうかをめぐって、シノ派のボルトと、敬愛する父、ロック･リーを推すメタルを中心に、熱いバトルが繰り広げられることになる！
フリージャーナリストのスケアに変装し、郵便局にやってきたカカシ。実はカカシは、郵便局の仕分けを手伝う任務についている“第二十五班”の様子を見にきたのだ。 第二十五班の竹取（たけとり）ホウキ、黒衣（くろい）ハコ、国防（こくぼう）レンガは、ボルトの元クラスメイトで同期の下忍。だがこれまで目立った活躍もなく、任されるのは簡単な任務ばかりの班だった。おまけにチームワークはバラバラで今回もうまくいっていない様子。そこでカカシは、なぜかカカシとよく似た格好をしている班のリーダー役、ホウキに話を聞くことにする。
ある日ボルトと木ノ葉丸が、何者かに追われていた若い女性、宵村（よいむら）レモンを助ける。観光のため木ノ葉隠れの里を訪れたというレモンは、上等そうな髪飾りを身につけた天真爛漫な女性で、話を聞いたボルトと木ノ葉丸は、護衛も兼ねてレモンを連れて里を散策することに。ふたりに案内され、里の観光を楽しむレモン。木ノ葉丸はそんな屈託のないレモンに好感を持つ。一方レモンもまんざらでもない様子で……？
ボルトと木ノ葉丸が、先日出会った女性、レモンが住む村を訪れた。ところがふたりは先日とはうってかわったレモンの様子に戸惑うことになる。実はレモンは、“走馬（そうま）”というバケモノから代々村を守ってきた一族の末裔で、簡単に村の外に出てはいけない身だった。さらに間近に大事な儀式を控えており、そのためか、レモンとともに儀式にのぞむ幼なじみの明月（あきつき）カンキツは、彼女が誰とも会えないよう部屋に閉じ込めてしまう。見かねたボルトと木ノ葉丸は、何とかしてレモンを救い出そうと考える。
レモンを救い出すため、カンキツのことを調べていた木ノ葉丸がつかまり、木ノ葉隠れの里へ強制的に送り返されることになった。木ノ葉丸とは別行動をとっていたボルトは、何事もなかったようにカンキツがひとりでいるのを見て嫌な予感を覚え、こっそり様子を探ることにするが、そんなボルトの目の前で驚くべき光景が繰り広げられることになる!! 一方、里に送り返された木ノ葉丸は、村から抗議があったとして火影から謹慎を言い渡され、処分を受け入れるが、レモンのために何もできなかったことに悔しさをにじませる。
木ノ葉丸が、“走馬”に奪われた記憶を取り戻したボルトとともに、再びレモンを救うために動きだす！ ところが一足遅く、封印を解かれた“走馬”が復活を遂げる！ ボルトと木ノ葉丸は何とかして止めようとするが武器も忍術も効かずなす術がない。これを見たレモンは、初めて木ノ葉丸たちと出会ったときに誓ったことをやり遂げる覚悟をし、宵村家の先祖の巫女がかつてバケモノを封印した方法を使うことにする。 だがそのためには、大きな代償を払う必要があった――。
中忍試験の折、サスケの弟子になったボルトだったが、留守がちでなかなか修業をつけてくれない師匠の帰りを待ちわびていた。そんなとき里にサスケから伝言が届く。こっそり内容を盗み聞きしたボルトは、サスケが“風の国（かぜ の くに）”のとある場所に立ち寄ることを知り、何とかして修業をつけてもらうため、内緒で里を飛び出す。ところがさまざまなアクシデントが重なってなかなか目的地にたどり着けない。このままではまたサスケはどこかに旅立ってしまう！ 果たして、ボルトは師匠に会えるのか!?
サスケのもとにたどり着いたボルトの目の前で、大筒木一族のウラシキが使う不思議な力によってサスケの姿が消えた。サスケは、風影・我愛羅（かぜかげ・ガアラ）やその養子シンキらとともに、一尾（いちび）の尾獣“守鶴（しゅかく）”が秘める膨大なチャクラを狙うウラシキと戦っている最中だった。そんな中、我愛羅が“封印術（ふういんじゅつ）”でウラシキの動きを止めることに成功。だが術が解けるのは時間の問題と思われた。そこで我愛羅は、シンキに、ボルトとともにナルトがいる木ノ葉隠れの里へ行き、守鶴をかくまってもらうよう命ずる。 衝動的に突っ走るボルトと、合理性を重視する冷静なシンキ。性格がまったく合わないふたりが自分たちに課せられた役目を果たすため旅立つ！
我愛羅の兄カンクロウをリーダーに、守鶴を守りながら木ノ葉隠れの里を目指すボルトとシンキ。ところがその途中、大筒木一族が造った傀儡（くぐつ）が追っ手として現れる。相手が強敵であることを感じ取ったカンクロウは、ボルトとシンキに守鶴を託して先を急がせ、ひとりで敵に立ち向かう。 風影の側近にして砂隠れ（すながくれ）の里屈指の傀儡使いカンクロウと、大筒木一族の傀儡による戦いの幕が開く!! 一方、カンクロウと別れてふたりきりで木ノ葉隠れの里に向かうことになったボルトとシンキだが、案の定、相性は最悪で……。
風影から重要な役目を任されているにもかかわらず、反発しあうボルトとシンキはついに別行動をとることになる。そんな中シンキの前に大筒木一族の傀儡が現れる。執拗に守鶴を狙う傀儡とひとりで戦わなくてはならなくなったシンキだが、高い戦闘力を誇る相手に苦戦する。そこにボルトがシカダイとシカダイの母テマリとともに駆けつけた。テマリはカンクロウと我愛羅兄弟の姉で、偶然にも母子で里帰り中だった。 しかし、シカダイたちの援護があっても大筒木一族が造り出した傀儡は手強い。 そしてその頃、我愛羅の術を解いたウラシキが再び動き出していた――。
シカダイ母子と別れたボルトとシンキは、自分たちに託された役目をやり遂げるため、ふたりで木ノ葉隠れの里を目指していた。そんなふたりの前に、守鶴の行方を突き止めたウラシキが立ちふさがる！ この窮地に、協力し合い、何とかウラシキの追跡を逃れたボルトとシンキ。だが、敵は想像を超えた力を持つ大筒木一族のひとり、このまま無事に逃げおおせるとは思えない。そんなとき、ふとしたきっかけからボルトがある作戦を思いつき……。
作戦を実行したボルトたちだったが、ついにウラシキに追いつかれてしまう。守鶴のチャクラを手に入れようと、容赦ない攻撃をしてくるウラシキに立ち向かうため、それぞれが得意とする術を駆使した共闘を開始するボルトとシンキ。だがウラシキは、サスケや我愛羅でさえ倒せなかった強敵で、さらには異空間を行き来する能力を持っている。 果たしてボルトとシンキは、ウラシキに対抗するすべを見出すことができるのか!?
ボルトたちが木ノ葉隠れの里に連れてきた守鶴が、しばらくの間うずまき家で過ごすことになった。ウラシキの目を逃れるため、不本意ながら小さな茶釜に入ったままうずまき家を訪れた守鶴。それを見たヒマワリは「シュカーク」と呼びすっかり気に入った様子だが、守鶴のほうはうっとうしくて仕方がない。そんな中、ナルトの七代目火影就任式の日にヒマワリが、ナルトだけでなくナルトの中に封印されている九尾（きゅうび）の尾獣“九喇嘛（クラマ）”にまでダメージを与え、そろって動けないようにしたという話を聞いた守鶴は、あることを企てる。
父ナルトのかつての師匠、自来也（ジライヤ）の話を聞いたボルトは、自来也について知りたくなる。そんな中、師匠のサスケに修業をつけてもらおうと、うちは家を訪ねたボルトがサラダにそのことを話すと、サラダは自来也の著書“イチャイチャタクティクス”のことを思い出す。 作家の人柄を知るためにはその著書を読んでみるのが手っ取り早い。ということで、早速本を探し始めるボルトたち。 五代目火影・綱手（ツナデ）や大蛇丸とともに「伝説の三忍（でんせつ の さんにん）」と呼ばれた偉大な忍者、自来也が書いた“イチャイチャタクティクス”とは!?
尾獣のチャクラを狙うウラシキが木ノ葉隠れの里を襲撃。度重なる戦いによって多くの忍者がチャクラを奪われ戦闘不能に陥った。下忍たちにもウラシキの襲撃に対抗するための任務が与えられるが、つい先日ウラシキと接触し命を狙われたボルトには任務に出る許可は下りない。悔しいボルトは火影である父のナルトと言い争いになるが、そんな中、ウラシキを発見したとの報が入り、里の忍者がそろって追跡を開始。だがなぜかウラシキはこれを見てほくそ笑む。
ウラシキを追う途中、大筒木一族が使う奇妙な道具の力に巻き込まれたボルトとサスケは、ボルトが生まれるずっと前―― “過去”の木ノ葉隠れの里にやってきた。 ウラシキを追跡中にたどり着いた思いがけない場所に驚くボルトとサスケ。だがそこにウラシキの姿はなく、ボルトは初めて目にする風景に興味をそそられる。サスケは敵の動向がわからない今は慎重に行動すべきだと考えるが、ボルトはどこ吹く風で。 そんな中ふたりの前に現れたのは子供時代のナルトと師匠の自来也!? さらにボルトとサスケは、里に現れたよそ者として尋問を受け……？
ボルトとサスケが、少年のナルトや自来也の監視のもと木ノ葉隠れの里で過ごすことになった。ところがサスケと自来也がどこかに行ってしまい、ボルトはナルトとふたりきりに。 最初は何となく居心地の悪さを感じるボルトだが、次第にナルトと打ち解けてゆく。そんな中、中忍になったシカマルをリーダーに、サクラやヒナタ、ヒナタの従兄（いとこ）の日向ネジたち下忍に特別に招集がかかる。ボルトもナルトに誘われ指示された集合場所に向かうが、そこは……!?
ナルトが秘める“九尾”のチャクラを奪うため、ついにウラシキが少年のナルトの前に現れた。ところがなぜかチャクラを奪い取れず、ウラシキはやむをえずナルトを連れ去る。ナルトを救出するため自来也とともにウラシキを追うボルトとサスケだが、その途中サスケと自来也は、悪意に満ちた九尾のチャクラがあふれ始めたことに気付く。そして、たどり着いた場所でボルトは、禍々しく恐ろしいものを目にすることになる――。
自来也の提案で、ボルトと少年のナルトが“お互いのチャクラを同調させる修業”をすることになった。ところが思った以上に難しくなかなか先に進まない。さらに、修業の途中でボルトがふいに、先日見た光景を思い出してしまったのをきっかけに気まずくなるふたり。そんな中、偶然ネジと出会ったボルトはネジに話を聞いてもらうことになる。 一方、すっかり気落ちし、ひとりでたたずむ少年のナルトを見たサスケは放っておけなくなり……？
自来也から出された課題をやり遂げるため、ボルトと少年のナルトは再び修業を開始する。徐々に成果も出始めうれしいふたりだが、そんな中ボルトは思い切ってナルトに、仲間だったサスケがなぜ、里を抜けたのかを聞いてみることにする。 一方、自来也から素性を疑われ言葉を失うサスケ。だが自来也は、危険な存在であるウラシキから本気でナルトを守ろうとしているサスケに「詮索はしない」と告げ、ふたりは協力してウラシキを倒し、ナルトを守る策を考えることにする。
“九尾”のチャクラを狙うウラシキから少年のナルトを守るため、再び激闘を繰り広げるボルト、サスケ、自来也。だが四人は、「未来を見通せる」と豪語し、どんな攻撃でも見切ってしまうウラシキに追い詰められることになる。そんな中、身を呈してナルトを守ったサスケのおかげでボルトたちは辛くもウラシキから逃れるが、そのままサスケの行方がわからなくなってしまう。そのサスケを偶然見つけて助けたのは、サスケの手がかりを探す少女のサクラだった。
ボルトの機転で、ウラシキの「未来を見通す」カラクリは暴かれ、何とかダメージを与えることに成功したボルトたち。だが安堵したのも束の間、再び立ち上がったウラシキがさらなる奥の手を繰り出し、またもや窮地に立たされることに！ これまでの戦いでの疲労も激しい中、ボルトたちは、圧倒的な力を持つウラシキを倒し、ナルトが秘める“九尾”のチャクラと“忍界の未来”を守ることができるのか!?
ウラシキとの死闘を終え、ボルトとサスケが、本来いるべき場所へと帰るときがやって来た。ともに戦った自来也や少年時代のナルトとの別れを惜しむボルトだが、そんな中、自来也は、サスケにあることを依頼する。 そして、ボルトとサスケは再びときを越え、見慣れた木の葉隠れの里へと帰還する。 少年時代の父ナルトとその偉大な師匠、自来也と出会い、知ることのなかった彼らの思いに触れたボルトは何を思うのか？
スミレが、念願だった“科学忍具班”に行くことになり、ワサビとなみだだけになった第十五班に新しいメンバーが入ることになった。そのメンバーとは、“侍（さむらい）”と呼ばれる者たちが暮らす“鉄の国（てつ の くに）”から来た少女、鉄（くろがね）ツバキだった。ツバキは、忍者は侍と違って誇りも信念も持たない者たちだと考えていて、忍者を見下していたが、これに対しワサビは、「忍者にも信念はある」と反論。第十五班は険悪なムードになってしまう。
ボルトの祖父ヒアシの誕生日が近づき、身近な家族でお祝いをすることになった。孫としてプレゼントを用意することになったボルトだが、どんなものなら祖父が喜んでくれるのかがわからない。仕方なく日向家を訪ね、見つからないようにこっそり情報を集めようとするボルト。そこに、「木ノ葉にて最強」と言われる日向一族で当主をつとめるヒアシに勝負を挑もうと、腕自慢の男が現れる。だがヒアシは、臆病者と言われてもなぜかこの勝負を避け、ボルトは、そんな祖父の考えていることがますますわからなくなってしまう。
第四十班（だいよんじっぱん）として日々任務に励む呉越（ごえつ）ドウシュ、糸井（いとい）つる、鬼熊（おにくま）えんこは、ボルトの元クラスメイトで同期の下忍。その中のひとり鬼熊えんこは、幼い頃に呼び寄せた口寄せの獣にとりつかれたことですさまじい力を発揮できるようになった。ところが最近その力をうまく制御できなくなり、任務にも支障が出始める。そんな第四十班のところに、“拷問・尋問部隊” 隊長、森乃（もりの）イビキが現れ班の解散を伝えると、えんこには、今後イビキの下で任務を行うように告げる。
いのじんが、母のいのが使う“心転身の術（しんてんしん の じゅつ）”を使いこなせるようになろうと考え両親に相談。チョウチョウにも手伝ってもらい、早速修業をすることになる。父のサイも見守る中、母との修業を開始したいのじん。だが、自信のなさもあってかうまく術をかけられず母をいらだたせる。見かねた父がなだめようとするものの母のいらだちはおさまらず、ついには夫婦ゲンカへと発展!? 何とかしようと焦るいのじんにチョウチョウがかけた言葉とは？
“草隠れ（くさがくれ）の里”が管理する脱獄困難な刑務所“鬼灯城（ほおずきじょう）”。 この“鬼灯城”に、何とボルトとミツキが送られることになった。ふたりはそこで凶悪な盗賊集団“狢（ムジナ）強盗団”を裏切って逃げ出した元メンバーのコクリと接触し、彼を“狢”の刺客から守る任務につくことになる。サラダも正体を隠してあとから合流。第七班による護衛任務が始まった。 罪人だらけの監獄で、ボルトたちは無事に任務を成功させることができるのか!?
コクリを守るため、何とかしてコクリと同じ監房に入ることができないかと考えるボルトたち。ところが看守長のベンガにそれを阻止されてしまう。困ったボルトたちは交渉材料にするため何かベンガの弱みを握ろうと、囚人たちを仕切る“牢名主（ろうなぬし）”ドラグから情報を得ようとするが、ドラグは情報を与える代償として、ボルトたちに“根性試し”をさせることにする。それはこれまで何人もの囚人が挑戦し、無事だった者はいないという危険なものだった。
医療監房への部外者の侵入を防ぐために用意された“木札”が何者かに盗まれたことがわかり、看守たちによる犯人探しが始まった。囚人たちは犯人が見つかるまで監房に閉じ込められ、同房に犯人がいた場合、連帯責任として各々懲罰房に送られることになる。もしもそんなことになればコクリと引き離され任務に支障が出かねないが、事件の経緯からミツキが、犯人が同房にいる可能性が高いことに気づき……!? 刻一刻と捜索の手が迫る中、ボルトたちは、看守より先に犯人を見つけ出すことができるのか!?
コクリの護衛を始めて数日、ボルトたちは何とか順調に任務を進めていた。だがボルトたちにはコクリが何か隠し事をしている気がして仕方がない。そこでボルトたちは、「コクリは信用できるのかを確かめる」というもうひとつの任務を進めることにする。 一方、コクリと同じく“鬼灯城”に囚われている“狢”幹部のツキヨは、看守長のベンガを使って、手下が囚われている“第二鬼灯城”にコクリを移送する手はずを整えようとたくらんでいた。
コクリが“第二鬼灯城”に移送されることが決まってしまった。このままコクリが移送されれば護衛任務ができなくなると考えたボルトたちは、その前にコクリを連れて脱獄しようと計画を立てる。だが成功させるためにはいくつかの条件をそろえる必要があり、サラダを交えて方法を話し合うことにする。ところがその様子をボルトたちと同房のケダマに見られてしまう。 ケダマはかつて仲間を“売った”と言われており、密告されれば脱獄前に第七班は窮地に陥ることになるが……!?
脱獄の準備を整えているはずのサラダから「準備完了」の合図がないまま、脱出用の船の到着時間が迫っていた。この機会を逃せば計画は台無しになってしまうため中止するわけにはいかないと考えるボルトは、サラダを信じ、ミツキやコクリとともにこのまま計画を進める決意をする。 一方、鬼灯城の地下に落下したサラダは、そのときの衝撃で気を失ったままでいた。 数々の難関と看守の目をくぐり抜け、ボルトたちの脱獄作戦が始まった！
船を待つボルトたちの前に、“狢強盗団”No.２の実力を持つと言われるツキヨが立ちはだかる！ コクリを守るために戦うボルトたちだが、相手の影を操り、同等の力を持つ分身として戦わせるツキヨの“月影の術（つきかげ の じゅつ）”に苦しめられることになる。ボルトたちが自分の分身と戦っている間にもコクリに迫るツキヨ。 脱出のタイムリミットが迫る中、第七班は、強敵、ツキヨを倒す方法を見出すことができるのか!?
先日の中忍（ちゅうにん）試験で、会場に突如現れた大筒木（おおつつき）一族のモモシキを倒したボルトの掌に現れた不思議な“印”。久しぶりにそのときのことを夢に見たボルトは、気になってしまい任務に集中できずにいた。そんなボルトが火影（ほかげ）との会談のために木ノ葉隠れ（このはがくれ）の里を訪れた火ノ国（ひ の くに）の大名・まどかイキュウの息子・テントウと出会う。だがテントウは、公務に忙しい父の姿に一抹の寂しさを感じながらも、お付きのヤマオカを引き連れお金にものを言わせて好き放題にふるまうわがまま息子で……!?
新たな任務として、ボルトがテントウの護衛をすることになった。“ゲマキ”集めに夢中のテントウは、忍者に興味を持つようになったと言い、ボルトに忍者の修業をつけてくれるように頼む。テントウの根性を叩きなおしてやろうと早速、手裏剣の使い方を教えることにしたボルトだが、テントウが忍者にあこがれる本当の理由を知ったボルトは？ その頃、ボルトたちの鬼灯城への潜入任務以降なりを潜めていた貉強盗団が、再び動き始めていた――。
テントウの護衛任務を終え、サラダやミツキとともに、新たに高難度の“Bランク”任務につくことになったボルト。大張り切りのボルトだが、ポケットの中から、欲しかった“ゲマキ”のレアカードを見つけたボルトは、それがテントウの仕業だと気づき、カードを返すためテントウ父子が滞在するホテルを訪れる。ところがボルトはそこで、テントウの身に危険が迫っていることを知る。 大切な“友達”のため、ボルトが下した決断は!?
テントウの救出に駆け付けたボルトの前に、貉強盗団の頭領・ショジョジが立ちふさがった。ボルトは、姿かたちだけでなく、記憶や能力まで奪うショジョジの“屍分身の術（しかばねぶんしん の じゅつ）”を避けながらテントウを守って戦うが、手ごわい上にしぶとい相手に苦戦を強いられる。さらに、戦いの途中で掌の“印”に異変が起き、動くこともできなくなってしまう。そのとき、突然ショジョジが奇妙なことを口走り……!?
“医療忍術”の講習会が行われることになり、各班から代表ひとりが講習に参加することになった。第七班からはサラダが参加することになるのだが、医療忍術のスペシャリストであるサクラを母に持ちながら、元々、医療忍術があまり得意ではなく、上達もしていないこともあって内心焦りまくる。そんなサラダの気持ちなどお構いなしに、ほかの参加者たちからはサクラの娘であるサラダに期待のまなざしが集まり、ますます追い詰められることに……!?
”科学忍具（かがくにんぐ）班”に異動になったスミレに代わり、”鉄の国（てつ の くに）”から来たツバキが加わった第十五班。ところが、優秀な“侍（さむらい）”であり、高い能力値を誇るツバキが加わったにもかかわらず任務の成績は思ったよりも振るわず、共同任務ではイワベエたち第五班に手柄を奪われる始末。そこで第十五班はツバキの提案により、己の力を磨きつつ、任務で誰が一番活躍できるかを競い合うことになる。だが、この勝負がさらなる任務の失敗を招くことになる。
いろいろなことに興味があり、将来の夢がたくさんあるヒマワリが“忍者学校（アカデミー）”の一日体験会に参加することになった。集まった参加者は、シノたち先生の指導でさまざまな授業を体験するのだが、そんな中ヒマワリは、すでに将来忍者になることを決めている参加者の海苔巻（のりまき）エホウから、興味本位で体験会に参加したことを批判される。そして気まずい雰囲気のままエホウたちとグループを組み、簡単な任務体験をすることになるのだが……？
ある雨の日、猫のミカヅキに導かれ、ミツキがケガを負ったひとりの男を助けた。どういうわけかミカヅキになつかれたその男は、木ノ葉隠れの里で働く妹に会いに来たと言い、ミツキとも親しくなる。そんな中、第七班が警務部から護衛任務の協力を頼まれる。護衛対象は「雨の殺人鬼（あめ の さつじんき）」と呼ばれる連続殺人犯に命を狙われている会社の社長。ところがなぜか社長は「身に覚えはない」と言い放ち、警務部の護衛を断ろうとする。
父チョウジとの修業を終えたチョウチョウが、父子で甘味処へとやってきた。ところが小豆を使った甘味がすべて品切れという異常事態（!?）に見舞われる。実は最近、運搬中の小豆を奪って高額で売りさばく盗賊が現れるようになり、材料が手に入りにくくなっているというのだ。話を聞いたチョウチョウは大切な小豆を守るため、“忍者学校（アカデミー）”の恩師でスイーツ仲間のみたらしアンコと協力し、盗賊を捕らえようと考える。
狢強盗団の頭領・ショジョジから得た情報をもとに、サスケとサイが“雨隠れ（あめがくれ）の里”にある謎の組織「殻（カラ）」のアジトと思われる場所を訪れた。そこはかつて起きた事故のために今は立ち入り禁止となっている地下水路で、サスケとサイは早速、調査を開始しようとする。そんなふたりの前に「殻」のことを知る唐野（とうの）ガラシが現れ、ふたりはガラシの案内で、アジトの捜索、調査をすることになる。
ボルトたち第七班に「行方不明になった医療メーカーの研究員を探す」という任務が言い渡された。だが依頼主は遠く離れた国に住んでおり、さらにこの研究員は、各地で医療技術に役立つ新しい材料を探すという仕事をしていて、知らない場所での人探しは困難と思われた。そんな第七班のために土地勘のあるムギノが案内役も兼ねて任務を補佐することになる。ムギノは長く遠征任務に出ていた上忍で、木ノ葉丸もよく知る人物。早速ムギノとともに任務を開始するボルトたちだが……？
ボルトたちがようやく行方不明の研究員を見つけ出した。ところがその姿はすっかり変わり果て、自我も失っていた。力任せに暴れる相手と戦いながらも何とか無事に依頼主のもとに連れ帰りたいボルトたち。そこへ捜索隊を従えた医療メーカーの社長・ヴィクタが現れる。社長自ら捜索隊に同行し、この研究員を探していたのだ。そして研究員を拘束するとそのまま連れ去ってしまい、ボルトたちの任務は失敗に終わる。そんな中、さきほどの戦いが原因で、ミツキのからだに異変が起きる。
ムギノの知り合いの医師・ユビナのもとにミツキを残し、事件の手がかりを求めて“黙（しじま）の国”にあるブラックマーケットへとやってきたボルトたち。だが黙の国は治安が悪く、忍者崩れの悪人たちが集まる無法地帯だった。少しの油断もできない中、最も危険な地域に店を構える情報通の店主のもとを訪れたボルトたちは、クセモノの店主が雇った用心棒と一戦交えたあと、何とか店主から情報を聞き出すことができたが……？
初代火影・千手柱間（せんじゅ ハシラマ）のからだから採取され、生体エネルギーを爆発的に活性化させる力を持つが、扱いによっては危険なものとなる“柱間細胞（ハシラマさいぼう）”。 今回の事件に関係があると思われるこの柱間細胞が、黙の国の “俘囚城（ふしゅうじょう）”で暮らす大富豪の手元にあると知ったボルトたちは回収を計画するが、これを狙い、奪おうとする者たちがいた。さらに、先日ボルトたちが出会った医療メーカーの社長・ヴィクタと、謎の男・ディーパも怪しい動きを見せる。
俘囚城で起きた強奪事件に巻き込まれ、犯人にされたばかりか、黙の国のならず者たちから追われるハメになったボルトたち。何としても本当の強奪犯を捕らえたいボルトたちだが、次から次へと襲いかかってくるならず者に邪魔され真犯人を追うことができない。ボルトの機転で一旦は危機を脱したものの、トラブルによって取り囲まれ、ついにボルトたちは逃げ場を失ってしまい……!?
何とかならず者たちから逃れることができた第七班とムギノが、強奪犯を追う途中、手練れぞろいの忍者の小隊と遭遇。お互いに事情がわからないまま一触即発の状況となる。緊張が走る中、木ノ葉丸が間に入り、彼らから、追跡中の犯人が“霞（かすみ）の国”の忍者であるとの情報を得ることができたボルトたちは、再び強奪犯の追跡を開始するが、そんなボルトたちの行く手にディーパが立ちふさがる。
ボルトたちがついに本物の強奪犯、霞の国の忍者兄弟に追いついた。だがボルトたちは、兄弟のひとりユウガが禁術によって呼び出したバケモノとともに、強力な結界の中に閉じ込められてしまう。手当たり次第にチャクラを奪うバケモノに驚愕しながらも、これを倒して結界から抜け出そうと言うボルト。だがムギノから、特殊な術に対処できるかもわからない状況で、余計な戦闘は避けるべきだと一蹴される。
ユウガの結界から抜け出したボルトたちだったが、今度は兄弟の次男・ヒルガに足止めされることになる。ユウガ同様、自分たちに与えられた任務のためならばどんな方法を使ってもやり遂げようとするヒルガの術によって動きを封じられてしまうボルトたち。術を解こうともがくボルトは、自らの命も顧みない兄弟の戦い方にとまどい、その理由を問い詰める。そんなボルトにヒルガが話したこととは……？
何としてもディーパより先に霞の国の忍者の長兄・アサカに追いつきたいボルトたちが、やっとのことでアサカのもとにたどり着いた。だがボルトたちは、一足遅れて到着したディーパから不意に攻撃され、反撃するも、どんな攻撃も通用せず、驚異的な戦闘力を誇る相手に焦りを隠せない。そこになぜかヴィクタが現れ……!? 人探しの任務中にボルトたちが巻き込まれた一連の事件。原因となった柱間細胞を、ボルトたちは木ノ葉隠れの里へと持ち帰ることができるのか!?
ディーパとの戦いで重傷を負ったボルトたちが里に帰ってきた。ボルトとサラダは医療班で、ミツキは大蛇丸（オロチまる）のもとでそれぞれ治療を受けることになるが、この戦いでディーパにまったく歯が立たなかったボルトとサラダは、悔しい思いを胸にある決意をする。 一方、事件のことを火影らに報告した木ノ葉丸は、さらなる調査をし、「殻」との関係を探るため、ヴィクタの会社を偵察させてくれるよう頼む。
自分たちの力不足を実感し、もっと強くなるために修業を積むことにしたボルトとサラダ。ボルトは今使える最強の術”螺旋丸（らせんがん）”をより強力なものにしようと考え、螺旋丸が使えるもうひとりの人物カカシのもとを訪ね、サラダは父サスケの指導の下、”写輪眼（しゃりんがん）”を使いこなすためにそれぞれ厳しい修業を始める。 一方、正式に許可を取りヴィクタの会社を訪問していた木ノ葉丸とムギノは、ヴィクタの目的を知るために正面から挑むが……？
シカダイ、いのじん、チョウチョウの第十班（だいじっぱん）が、砂隠れ（すながくれ）の里のシンキ、ヨド、アラヤと合同で任務を行うことになった。それは、以前シカダイが戦った大筒木一族の傀儡（くぐつ）の残骸を捜索、回収すること。任務のため”風の国（かぜ の くに）”へとやってきた第十班は、とある店に立ち寄ることにするが、シカダイはその店先ですれ違ったただならぬ雰囲気を漂わせる男のことが気になる。実はこの男こそボルトたちに重傷を負わせたディーパで、三人は店の中で恐ろしい光景を目にすることになる。
修業に励むボルトのところにシカダイがやってきた。行き詰まりながらも必死で突破口を見つけようとするボルトだが、先日の任務でディーパと戦い、その恐ろしさを実感したシカダイからは再戦は無謀だと言われる。だがボルトは、そんなシカダイに強くなりたい本当の理由を話し修業に協力してもらうことになる。 一方、うちは一族特有の写輪眼を強化しようと考えるサラダは、父のサスケとの修業に取り組んでいたが、娘の身を心配する母のサクラと口論になってしまい……!?
カカシの指導を受けながら、自分なりのやり方で螺旋丸を強化することに成功したボルトが、カカシの用意した相手と戦い、その成果を見せることになった。一方サラダは父サスケにかわり、母のサクラから実戦による修業をつけてもらうことになる。 固い決意を胸にこれまで懸命に修業を続け、それぞれに手ごたえを感じ始めていたボルトとサラダ。ふたりが積み上げてきた努力の結果は!?
修業の反動で入院することになったボルトの見舞いにやってきたイワベエ、デンキ、メタルが、この病院に入院している少年、糸引（いとひき）ナットウと出会った。やんちゃで生意気なナットウに散々振り回された挙句、ある人物の“サイン”をもらってくるよう頼まれるイワベエたち。その人物とは誰もが恐れるあの忍者!? 最初は断ろうとする三人だが、ナットウが間近に大きな手術を控えていることを知り、何としてもサインを手に入れようと考える。
任務でヴィクタの会社を偵察中の木ノ葉丸とムギノが、ヴィクタの会社に“谷の国（たに の くに）”の大名が査察に訪れるとの情報を入手。これを利用し、限られた人間しか立ち入ることができない研究施設の奥を探ることにする。 一方、修業を終えたボルトとサラダは、先日の人探し任務の依頼主・ミアのもとを訪れ、ヴィクタに連れ去られた研究員・アナトが持っていた指輪を届けるが、彼が亡くなったと聞きショックを受ける。
ヴィクタの研究施設で起きた異変に気付いたボルトとサラダが、急いで現場に駆け付けた。そこで目にしたのは、付近にいる人間たちのチャクラを奪いながら成長してゆくおぞましい植物だった。驚きながらも木ノ葉丸と合流したふたりは、協力して植物の暴走を止めようとするが、チャクラを奪うべくすさまじい勢いで枝を伸ばし襲い掛かってくる植物に翻弄されることになる。さらに、そんなボルトたちの前にディーパが現れ……!? 一度は敗北を喫した相手との再戦が始まる!!
ボルトたちと引き離され、ヴィクタと戦う木ノ葉丸は、その場に現れた人物と思いがけず共闘することになる。だが、ヴィクタが使う“自己再生術（じこさいせいじゅつ）”によって相手に決定的なダメージを与えられず苦戦する。 一方、ボルトとサラダは、今度こそディーパを倒そうと戦いを挑むも、やはりディーパは手強く、修業によって以前よりも力をつけたはずのふたりの攻撃もまったく通用しない。それでも何とかして突破口を見出したいふたりだが……!?
木ノ葉丸たちの報告から、「殻」には「外陣（アウター）」と呼ばれる外部協力者がおり、密かに“忍び五大国（しのびごだいこく）”の中にまで入り込んでいる可能性があることがわかった。報告を聞いたナルトは、里の安全のためにも人々の出入りを厳しく規制するべきだという意見も出る中、“火影”として里を守る責任を感じながらも決断を下せずいた。そんなナルトが、偶然見かけた、ボルトら若い下忍（げにん）たちの姿から大切なことを思い出し……？
優れた感知能力を使い、これまで里への出入りを管理してきた“山中一族”を中心に新たな感知システムが作られることになり、新システム導入のための試験が行われることになった。感知能力の高さを評価されたいのじんは“探索班”として、ボルトとシカダイは“侵入者役”として、それぞれ試験に参加する。最初は簡単に考えていたいのじんだったが、侵入者役のチャクラをうまく追跡できず、山中一族でありながら期待にこたえられないことに落ち込むが……？
多大な犠牲が出た“第四次忍界大戦（だいよじ にんかいたいせん）”の殉職者たちを偲ぶ慰霊祭が行われることになり、多くの関係者が集まった。そこには、最後まで任務を全うし、残った者に未来を託して散った父たち、奈良シカクと山中いのいちを想うシカマルといのもいた。果たして父は、本当に自分を信じてくれていたのか……？ そんな中、かつて、五代目水影（みずかげ）・メイの側近をしていた青（アオ）が木ノ葉隠れの里を訪れる。青は前の大戦の折、シカクたちとともに、破壊された“忍連合軍（しのびれんごうぐん）”の本部にいた者のうちで、ただひとりの生き残りだった。
Utsuwa
ボルトたち第七班が、護衛任務の対象者であるカタスケとともに、“先端技術研究所”にやってきた。ボルトたちはそこで懐かしい人物と出会うことになる。 無事に任務を終え帰ろうとするボルト。ところが任務には続きがあり、ボルトたちは開発中の科学忍具のテストに協力することになる。はじめは不満顔だったボルトだがテストに協力するうちにその気持ちに変化が起き……？ そんな中、火影から、新たに緊急の任務が第七班に言い渡される。
任務中に消息を絶った木ノ葉丸とムギノの捜索のため、第七班が、カタスケや”忍犬（にんけん）”の茶丸（ちゃまる）とともに通信が途絶えた場所へとやって来た。ボルトたちはそこで謎の傀儡たちに襲われることなる。高度な科学忍具と思われる傀儡を相手にカタスケも科学忍具で対抗。傀儡が再び動き出さないようにしたボルトたちは、茶丸の案内で木ノ葉丸とムギノの居場所を突き止めることができた。そんな一同の前に、かつて霧隠れ（きりがくれ）の里の忍者であった青が現れる。
「器」と呼ばれる少年・カワキを連れ帰ろうとする「殻」のアウター・我婁（ガロウ）とカワキの戦いが始まった。全身に科学忍具を装着した我婁と、様々な形状に変化する自らの腕を使いこなすカワキの戦いを呆然と見つめるボルトたち。激しい戦いが続く中、すでに消耗していたカワキは徐々におされてゆき、ついには捕らえられしまう。だがそのとき、カワキのからだに異変が!? そして、これに“共鳴”するかのようにボルトの身にも再び異変が起き……!?
掌に「楔（カーマ）」と呼ばれる奇妙な印を持ち、「殻」から「器」と呼ばれる謎の少年・カワキ。その処遇について“五影（ごかげ）”が話し合い、カワキの身柄は正式に、七代目火影・ナルト監視の下、木ノ葉隠れの里が預かることになった。 早速カワキを家に連れて帰るナルトだが、心を開かず、自分の名前も言わないカワキに困り顔。さらに、ひと悶着あったボルトとカワキが顔を合わせることになり、ふたりの間には険悪なムードが流れ……。
ボルトとカワキのうずまき家での同居生活が始まった。初めての普通の生活に戸惑いながらも、うずまき一家の楽しげで温かな雰囲気にどこか安心した気持ちを抱くようになるカワキ。一方ボルトは、妹のヒマワリが母に贈った花瓶をカワキが割ってしまったことに怒りがおさまらない様子で、ふたりはたびたび小競り合いを繰り広げることになる。そんなボルトにカワキは、楔（カーマ）を刻まれた者同士としてあることを提案する。
割ってしまった花瓶のかわりに新しいものを用意することにしたカワキが、ナルトに連れられ街にやって来た。途中で出会ったサラダも加わり、一緒に、いのが経営する“山中花店”に向かう。ところがカワキはこれまでの生い立ちのせいか、話しかけるサラダに対して不愛想でかたくなな態度をとったり、街でぶつかってきた子供を反射的に攻撃してしまうなど、どこか普通の生活とはなじめないようで……。
「楔（カーマ）の研究になるかもしれない」とのナルトの提案で、ナルトとボルト父子の手合わせを見ることにしたカワキ。忍組手による手合わせで、ボルトは得意の“影分身の術”を駆使するなどして父に挑むが、力の差はまだまだ大きく苦戦する。これを見たカワキは、研究のためにもボルトに楔の力を使うように言う。その一方でカワキは、ナルトとボルトの父子がそろって得意とする影分身の術にも興味を持つようになり……？
眠っているナルトのそばで、割ってしまった花瓶を修理していたカワキの前に、突然、九尾の尾獣・九喇嘛（クラマ）が姿を現した。ナルトの中に封印されこれまでともに生きてきた九喇嘛から、昔のナルトに似ていると言われるカワキ。思いがけずナルトの半生について聞いたことで、カワキは自身もナルトのようになりたいと思い始める。そして、同じく楔（カーマ）を刻まれた者であるボルトとも協力し、すべての元凶であるジゲンと「殻」を倒すことを改めて決意する。
ボルトとカワキの楔（カーマ）を使った“時空間忍術”で、ナルトが連れ去られた異空間へと辿り着いたボルト、サラダ、ミツキ、カワキの4人。そこでは、ナルトを封印した椀型の柩を監視する「殻」のボロが待ち構えていた。ナルトを救出するため、ボロに次々と攻撃をしかけるも、ボルトたちは、からだの自由を奪う謎の”黒いモヤ”を放出するボロに追い込まれてゆく。状況を打破するため一時撤退した4人は、新たにカワキを加え、サラダを隊長とした四人一組（フォーマンセル）による“新生第七班”を結成。反撃を開始する!!
これまでジゲンら「殻」の幹部と接触があったにもかかわらず、いまだに組織の詳細をつかめていない木ノ葉隠れの里。そんな中ボルトたちが戦ったボロが、大筒木一族の術“無限月読（むげんつくよみ）”による救済を求める教団の教祖だったことがわかり、「殻」との関係を探るため、木ノ葉丸とサイに教団内部への潜入任務が下る。ふたりはそこで、ボロに選ばれ“神”のもとで働く弟が、数年ぶりで帰ってくるという女性と出会う。ところが、どういうわけか女性の弟は帰って来られなくなり……!?
「殻」の主要メンバーで“研究開発技術部”を取り仕切っていたアマドが、シカダイを人質にとり、木ノ葉隠れの里への亡命を求めてきた。アマドは亡命の見返りに知っている情報の提供を約束。信用できない相手ではあるものの、シカダイの命がかかっていることもあり火影自らが交渉に応じることになる。 一方「殻」のアジトでは果心居士とジゲンが対峙。それぞれが互いの本心を探ろうと思案を巡らせていた。
イッシキとの戦いで疲弊したナルトたちの前で、突然ボルトがサスケを攻撃。モモシキに意識を乗っ取られたボルトが敵として立ちはだかった。ボルトの意識を取り戻そうと必死で呼びかけるカワキ。しかしその声は届かない。そんな中サスケから、ボルトの意識を取り戻すための方法を告げられたカワキは、ボルトを救うべく、覚えたての忍術を使った一か八かの策に出る！ そんなカワキたちの死闘を横目に、ついに力尽きたナルトは、朦朧とする意識の中、九喇嘛とともに静かに昔の思い出について語り合っていた――。
いよいよ始まった最終試験。実戦形式の個人戦の第一試合はいのじんVSホウキ。 ホウキたち第二十五班は、同期の中では珍しくこれまで“暗部（あんぶ）”の任務に関わってきた。それ故、手の内が分からない中、いのじんは開始早々から得意の術“超獣偽画（ちょうじゅうぎが）”をうまく使いホウキを追い詰めてゆく。ところが、チャンスをうかがっていたホウキの術によっていきなり相手の居場所を見失ってしまい形成逆転。果たして勝つのは……!? その頃、最終試験を受けるはずのボルトとミツキは、試験会場に向かう途中で怪しい人物たちを見かけそのあとを追っていた。
最終試験、今度の試合はイワベエVSワサビ。 互いに負けん気が強く普段はぶつかり合うことが多いふたりだが、どういうわけか珍しく元気のないワサビに困惑するイワベエ。実はワサビは、これまで実績の乏しかった“伊豆野（いずの）一族”の代表としてその期待を一身に背負い、プレッシャーに押しつぶされそうになっていたのだ。自らの実力の限界を勝手に決めて諦めているワサビに腹を立てたイワベエは……？ この試合、勝利の女神はどちらに微笑むのか？
実戦形式で行われる最終試験は、お互いに全力を出し合って戦う好勝負が続いていた。そしてサラダVSチョウチョウの試合が始まる。今回、中忍試験に挑んだ下忍たちはもちろん、ナルトに誘われて会場を訪れたカワキや、“砂隠れ（すながくれ）の里”から見学に来たシンキたちも注目する中、“本気の勝負”を約束したふたり。その戦いはほぼ互角で、誰もが息をのんで試合を見つめる。 実力伯仲の親友対決の勝敗はいかに!?
最終試験となる個人戦の勝者が続々と決まってゆき、試合も残すところあとわずかとなった。ところがいまだにボルトとミツキは会場に現れない。このままではふたりとも“失格”になってしまうと焦るサラダだが……？ そんな中、試合はデンキVSツバキの対戦へ。 忍者とは戦い方の異なる侍であり、実力のあるツバキを相手に自ら開発した科学忍具をひっさげ試合に臨むデンキ。 “科学忍具使いVS侍”―― 異色の対戦カードの幕が開く！
サラダを隊長に今後は、ボルト、ミツキの３人で任務を行うことになった第七班。木ノ葉丸（このはまる）がいない任務になることに少しの寂しさを感じる３人だが、そんな中、木ノ葉丸とともに任務に出ていたミライが瀕死の状態で里に戻って来る。簡単なものであったはずの今回の任務だったが、意識を取り戻したミライから当初の予定とは状況が変わったことが報告され、急遽木ノ葉丸のもとに援軍を送ることが決まる。その援軍に名乗りを上げたのは第七班だった。
旅の商人が強盗に襲われる事件が起き、調査のため事件現場へとやってきたワサビ、なみだ、ツバキの第十五班。ツバキはそこで、故郷“鉄の国（てつ の くに）”の“侍（さむらい）”が関わっていると思われる痕跡を見つける。さらにその痕跡からひとりの人物に思い当たったツバキは動揺を隠せない。なぜならその人物こそ、かつて尊敬し、ともに刀の腕を磨き合い、競い合った兄弟子であり、ツバキとの間にある因縁を持つ相手だった。
デンキを隊長に第五班が、鉱山用の“自律型傀儡（くぐつ）”を“水の国（みず の くに）”にある鉱山の島まで搬送し、試運転や動作データの解析をする任務を行うことになった。緊張しながらもチームメイトのイワベエやメタルと協力して任務に取りかかる隊長・デンキ。ところが体力のないデンキは力のいる作業などではあまり役に立たず、鉱山の関係者からは本当に忍者なのかと呆れられる始末で……。 果たしてデンキは忍者としての面目を取り戻し、無事に、隊長として任務を遂行できるのか!?
カワキを加えた“新生第七班”が、“水の国”で行われる式典に招待されたカタスケの護衛任務につくことになった。アカデミーの修学旅行以来の水の国訪問ということで、そのとき友達になった“霧隠れ（きりがくれ）の里”の忍者・枸橘（からたち）かぐらと会うことが楽しみなボルト。そのかぐらは現在、最新鋭設備を備えた刑務所で所長をしており、ボルトは任務の合間を縫って早速かぐらに会いに行くことにする。 だが、華やかな式典の影で、水の国に恨みを持つとある一族が密かに動き始めていた。
水の国で行われている式典の最中、飛行船が爆破される事件が発生した。事件のことを知り急ぎ現場へ向かおうとするボルトだが、そのとき突然、訪問中の刑務所を何者かが襲撃。ボルトは所長のかぐらとともに敵を迎え撃つことになる。 修学旅行以来の久々の再会で共闘することになったボルトとかぐら。ふたりは収監中の海賊集団の長・舟戸（ふなと）アラウミの脱獄という敵のもくろみを阻止できるのか!?
水の国付近の海が海賊たちに占拠され、デンキたち第五班が任務中の鉱山の島、“ドトウ島（じま）”とも連絡が取れなくなってしまう。島の人々の救出と第五班の援護のため、新生第七班はかぐら率いる隊とともにドトウ島へ向かうのだが、その隊のメンバーとは、かつて“新・忍刀七人衆（しん・しのびがたな しちにんしゅう）”を名乗り、修学旅行中のボルトたちと戦いを繰り広げた文淡（ブンタン）、蛇苺（ヘビイチゴ）、巨峰（キョホウ）の３人だった。罪人である彼らを警戒しつつも協力することになったボルトたちは、偵察隊としてサラダとミツキを島に上陸させ、残りのメンバーで島付近の様子を探ることにする。
ドトウ島付近を警戒中のボルトたちの前に、突如巨大な移動要塞が姿を現した。かぐらの指示で、カワキ、文淡とともに移動要塞に忍び込み、情報を集めることになったボルト。三人はそこで、舟戸一族の長・アラウミの次男で養子のテンマの非道ぶりを目の当たりにする。 一方、デンキたち第五班と合流することができたサラダとミツキは、第五班と協力して島の人々を救出するための作戦を開始する。
強力な兵器を備えた移動要塞によって、島の人々と彼らの避難を急ぐサラダたち木ノ葉隠れの仲間が危険にさらされることがわかり焦るボルト。そんな中、かぐら、蛇苺、巨峰が援軍として、ボルト、カワキ、文淡のもとに現れる。ボルトたちは人々を守るために、何とかして兵器を破壊しようとするが、テンマに行く手を阻まれ戦いへと突入。そうしている間にも兵器の発動準備は進んでゆく。 果たしてボルトたちは移動要塞の脅威から人々と仲間を守り抜くことができるのか!?
救出したドトウ島の人々を安全な場所に送り届けるため調達した船の中で、殺人事件が発生。遺体の状態から巨峰が犯人として疑われるも、本人はまったく心当たりがないと言い、だからといって犯人ではないという確証もない。それでも巨峰を信じたいかぐらは、容疑者・巨峰の監視役にボルトとイワベエを残し、ほかのメンバーたちといくつかのチームに分かれ、別に犯人がいる可能性がないか手がかりを探すことにする。そんな中、カワキがあることに気づく。
船体のトラブルで、ボルトたちやドトウ島の人々を乗せた船が海上で動かなくなってしまった。そこに船大工のカジキと弟子のイカダが通りかかり、ふたりが暮らす造船の島で修理をしてもらえることになった。島に着いたボルトたちは、それぞれ、修理の手伝いや里への状況報告など、できることをしながら船の修理が終わるのを待つ。 その頃、水の国付近の海では、舟戸一族に従い続々と集結した海賊たちと水の国との衝突が避けられない状況となりつつあった。
船の修理に必要な部品がある工場を目指し、イカダが操縦する船でともに出発したボルトは、イカダの優れた操縦の腕前に感心する。家族に反対されながらも家を出たイカダは、船に関係する仕事を探す中で親方のカジキと出会い、立派な船大工になる夢を持つようになったという。ほかにもいろいろな話をしすっかり打ち解けたボルトとイカダ。そんな中、事故に遭った船を見かけたふたりは、協力して乗組員を救助するが、その最中ボルトは信じられないものを目にする。
船の修理が終わり、ボルトたちが造船の島から発つ日が近づいた。友達になったボルトにいつか夢をかなえて会いに行くと約束するイカダ。ところがそんなイカダの前に姉の青煉（セイレン）が現れ、強引に家に連れ戻そうとする。姉の青煉は、イカダが家を出るときに唯一味方をしてくれたはずだったのだが、その姉に気持ちを理解してもらえないイカダは苦悩する。 一方、船の出発を待つ文淡、蛇苺、巨峰は、今回の働きによる減刑を期待するが、思いのほか見返りが少ないことを知り……!?
テンマの移動要塞を破壊したボルトたちへの報復のため、海賊たちが造船所の島に上陸。ボルトやかぐらたち忍者と海賊の戦いが始まった。 霧隠れの里との交渉材料のためにかぐらを生け捕りにしようと襲い掛かる舟戸一族配下のフナムシ。かぐらは六代目水影（みずかげ）・長十郎（ちょうじゅうろう）から預かった“双刀（そうとう）・ヒラメカレイ”で応戦するもフナムシは手ごわい。 一方、ボルトの前には青煉が現れ、執拗な攻撃でボルトを苦しめる。追い詰められたボルトはこのピンチを切り抜けることができるのか!?
フナムシが残していったと思われる暗号文から、霧隠れの里に危機が迫っていることが判明。かぐらは敵の進路の途中にある村でその動きを止めるという作戦をボルトたちに伝え、一行は急ぎ現地に向かうことになる。実はこの村は、かぐらが幼い頃に過ごした思い出のある場所で、村についたボルトたちは、人々にも協力してもらいながら、村と霧隠れの里を守るために急いで作戦の準備に取り掛かる。
ボルトたちが着々と作戦の準備を進める中、敵の部隊の一部が一足先に村に向かっていることがわかる。まだ準備が整わないうちは村を危険にさらすことになるため、人々の避難を急ぐボルトたち。さらに、戦力不足を危惧するかぐらは、もしもの場合に備え、文淡、蛇苺、巨峰に刻んだ、術者が死ぬことで術をかけられた者もともに命を落とす“呪印”を解除。一時的なこととはいえ自由の身となった３人は、戸惑いつつもかぐらやボルトたちとともに戦うことを承知するが……？
カワキやヒマワリたちのクラスが、アカデミー近くの森で実技実習をすることになった。生徒たちは“三人一組（スリーマンセル）”のチームを組んでそれぞれ実習を行うことになるのだが、よりによって護衛対象のカエと別の班になってしまうカワキ。カエの姿を見失いかねない状況に焦るカワキはそのせいで実習に身が入らず、同じ班になった生徒の足を引っ張るハメになる。そんな中、謎の人物に呼び出されたカエが姿を消し、それを知ったカワキはカエの身に危険が迫る前に見つけねばと、ヒマワリとともに行方を探す。
ヒマワリが、大女優の母を持つクラスメイト・鎌倉（かまくら）オスカを狙った身代金誘拐事件に巻き込まれてしまった。ところが、ヒマワリが“火影の娘”だと知った誘拐事件の首謀者は、よりたくさんの利益を得ようとヒマワリまでをも利用しようとたくらむ。 一方、事件のことを知ったカワキは、ヒマワリたちのことを心配するカエや浅草（あさくさ）ネオンらと協力して、ふたりの居場所を見つけ出そうと奔走する。
カワキやヒマワリたちのクラスが、学園祭の出し物で“伝説の三忍（でんせつ の さんにん）”の劇をやることになった。生徒たちは、劇の小道具として持ち寄った手作りの“額当て（ひたいあて）”をつけて稽古に励むが、そんな中ひょんなことから、カワキが本物の額当てを持っていることを知った風魔（ふうま）エイキがカワキの正体を暴き出し、このことをネタに、カエからカワキを引き離そうとする。カエに任務のことを知られるわけにいかないカワキはこれをうまくかわすことができるのか!?
いよいよアカデミーの学園祭が始まった。学園祭にはボルトたち卒業生をはじめ大勢の人々が集まり大賑わい。そんな中、先日、カエを狙う暗殺者と思われる人物と遭遇していたカワキは、そのことを気がかりに思いつつも、この日のためにクラスメイトと劇の稽古に励み、今日の本番を楽しみにしているカエを見て、とりあえず暗殺者の件は報告せず、カエが存分に学園祭を楽しめるよう見守ることにする。ところが人々で賑わうアカデミーで突如爆破事件が起き、犯人から脅迫状が届く。
カエの命を狙う暗殺者がついにその正体を現した。これまで何度か戦い相手が強敵であることを知っているカワキは、これ以上生徒たちを危険な目にあわせないようひとりで暗殺者を追うことにする。だがカワキひとりで島内のどこかにいる暗殺者を追うのは難しいと思われた。そんなカワキにクラスメイトたちは、今の自分にできる範囲で力を合わせ、一緒に暗殺者を追い、カエを助けたいという決意を伝える。こうしてクラスの仲間全員による追跡作戦が始まる！
連れ去られたカエを救うため、“忍者”として、危険な暗殺者に挑むカワキ。その相棒としてヒマワリが戦いをサポートする。ふたりは連携攻撃で敵を追い詰めようとするが、“暗殺者”になるためだけに生きてきた敵は手強い。一方、暗殺者との直接対決をカワキたちに任せることにしたクラスメイトは、自分たちにも何かできるはずだと行動を起こす。 カワキは、同じ時間を過ごしてきた大切な仲間を救い、任務をまっとうすることができるのか!?
