コクリュウはデスメダロットによるメダロット一斉襲撃作戦を決行した。アリカがデスメダロット軍団に攻撃されようとしていた時、ドークスという名のメダロットを連れた謎のメダロッターが現れ、一瞬のうちにデスメダロット軍団を倒してしまう。
イッキとメタビーは、大事な書類を父の会社まで届ける途中、偶然にもギンカイと遭遇。ひょんなことからギンカイを怒らせてしまう。デスメダロットでロボトル勝負を迫るギンカイから逃げ出すが…。
学校側から、アリカひとりの新聞部は放送部との合併を提案されるが、どちらも譲らず、人気投票で決めることになった。早速アリカは、スクープを探しに飛び出していく。そんなとき、放送部の満寿泉に、コクリュウがデスメダルを渡した。
コクリュウは、ロボトルで負けて落ち込んでいた少年に、メダロットを最強にしてあげると言って家に誘う。アリカは夜な夜なメダロットを襲っている謎の怪物が出没し、襲われたメダロットはパワーダウンし。ゾンビ化してしまうと言う噂を聞きつけてきた。
人気番組?突撃!!こどもショー?に出演が決まったイッキとメタビー。それを知ったコクリュウとギンカイは、テレビ中継を利用して、デスメダロットの強さを全国に見せつけようと企てる。
コクリュウは、ギンカイに最強のデスメダロット・ユニトリスを与えた。謎のメダロッターに敗れたギンカイは、ユニトリスの力を試すため、イッキとメタビーにロボトルを迫る。しかし、メタビーはバッテリー切れ寸前!!
ドークスを捨て、デスメダロット・エクサイズのマスターとなった謎のメダロッターは、ロボトル精神を無視し、ギンカイとメタビーを攻撃。デスメダロットを破壊することが仕事だという謎のメダロッターは、本当にデスメダロッターとなってしまったのか…。
嵐の夜、最強のデスメダロットのひとつ、ブロッソメイルが輸送中の事故で逃走。開発中のミスから、敵とみなした者には、破壊するまで攻撃を止めなくなったブロッソメイルは、町中で大暴れ!
アリカは、イッキたちに内緒でブラスと一緒に、秘密の花園を懸命に手入れしていた。しかし、その花園で、謎のメダロッターを囲んでロボトルが始まり、花園が台無しになってしまった。花たちを大切にしない謎のメダロッターに、アリカは幻滅する。
メダロット博士は、イッキたちを呼んでメタビーの記憶装置を再生し、ブロッソメイルとの戦いのデータを分析した。そして、博士は、危険なブロッソメイルに対抗すべく、新型メダロット・アークビートルダッシュを披露する。
ハニーは、ナエが修理したメダロットを配達途中にいなくなってしまった。探しに行ったナエとイッキたちは、様子がおかしいギンカイを見つけ、後をつけると、ギンカイは、ハニーのデータを初期化し、記憶を消そうとしていた。
最近のカガミヤマとキースタートルは、ロボトルで負け続けている。責任を感じたキースタートルは、カガミヤマのもとから去っていく。キースタートルは、街を彷徨い、たどりついた先は、マスターに捨てられたメダロットのゴミ捨て場だった。
ギンカイは、小さい頃、ベイヤニットと一緒に楽しくロボトルしていた時のことを思い出し、ブロッソメイルが完成したらエクサイズは用済みだというコクリュウに対し、どこかで疑問を感じていた。しかし、そんな気持ちを押し殺し、町内ロボトル大会に出場し、決勝戦でイッキと戦うことになる。
コクリュウを裏切ることになったギンカイ。コクリュウの最強のブロッソメイルがギンカイのユニトリスを襲ってきた。制御不能となってしまったユニトリス。ギンカイは悲しみをこらえ、ユニトリスに別れを告げる。
ナエの複葉機を飛ばしていたイッキ。そこにコクリュウが飛行テストをしていた新型デスメダロット・スカイファルコンが衝突。複葉機は壊れ、故障したスカイファルコンはメタビーを連れ、飛んで行ってしまった。
イッキはゴミ箱に隠した20点の答案用紙を両親に発見されてしまい、堂々と見せられるような点数が取れるまで、ロボトル禁止となってしまう。なかなかいい点数が取れないイッキはユウヅルを巻き込んで、カンニングしようと企んだ。
ワカバは負けず嫌いのメダロッター。子供相手のロボトルに勝利しても、しつこく攻撃を止めないワカバに、ギンカイはアークダッシュでワカバのプットキャットを攻撃した。執念深いワカバは、コクリュウの入れ知恵で、ギンカイに仕返しをする。
ついに、デスメダロット社のユニトリスとエクサイズが発売された。また街の郊外にはデスメダロットショップが建設されている。危機を感じるイッキたち。そんな中、コクリュウはデスメダロット時代到来のため、ある計画を企てていた。
コクリュウに落とし入れられ、悪者となってしまったイッキとメタビー。TV中継された映像のなかに仕掛けられたトリックを暴くため、アリカは放送部の満寿泉にも協力をしてもらい、立ち上がった!
バンショウは、コクリュウからドークス使いの正体を暴くため、力を貸してほしいと頼まれた。条件付きで引き受けたバンショウは、ブラッソメイルを操り、次々とメダロットを襲い始めた。
あこがれのナエが、お見合いすると知ったイッキとメタビーは猛反対!!相手は、ナエがあこがれるメダロット研究者らしいのだが、その男はイッキたちにデスメダロットでロボトルを仕掛けてきた。ナエは騙されているのか?
コクリュウは、再びバンショウに、ギンカイのアークダッシュと謎のメダロッターのティレルビートルを倒してほしいと頼んだ。ナエは、謎のメダロッターであるユウヅルに、バンショウ操るブラッソメイルに勝つためには、ドークスのメダフォースを発動すべきだと忠告する。
何でも言うことをきく子分が欲しくなったワカバは、ロボトル初心者で強くなりたいと悩むタテヤマくんに、イッキにも負けないくらい強いデスメダロットを貸してあげると言ってそそのかす。
アリカは今年を振り返り、甘酒新聞にロボトルにまつわる記事を載せるため、イッキとギンカイにインタビューする。イッキは平和なギンジョウ町にデスメダロッターが現れたことが一番の出来事だと話し、ギンカイとの出会いを思い出す。
デスメダロッター・ハナビシ、キントラとのロボトルで、キクヒメに恥をかかせてしまったイワノイは、責任を感じ、ブルースドックとリベンジを誓った。自分だけのロボトルスタイルがあると、ナエから助言されたイワノイは、まずイッキの強さの秘訣を研究しようと考えた。
メタビーは、ナエから借りた本の中に地図を見つけた。それは、ギンジョウ町の子供たちに受け継がれてきた、メダロット対抗一直線レースの地図だった。そこでワカバは、自分がこのレースで優勝し、甘酒新聞の一面に載ろうと企んだ。
ちょっとした口げんかから、イッキとギンカイはナエの作った新しいロボトル場で勝負することになった。しかし、イッキはお小遣いを使い果たし、弾の補給が出来ないことに気がついた。弾の無いイッキとメタビーに、ナエは古いパーツを貸してくれた。
アリカからギンジョウ遊園地に誘われたイッキは、古臭くて子供だましみたいだと文句ばかり。そこへ、ハナビシとキントラが突然やってきて、コクリュウに自分たちの強さを認めてもらうため。イッキにロボトルを挑んできた。
キクヒメは、秘密の特訓のおかげで、デスメダロット2体相手に快勝!一方、敗れたハナビシ、キントラは、コクリュウから最後のチャンスをもらい、キクヒメにドブロク山でのロボトル勝負の果たし状を手渡した。
コクリュウは、メダフォースを解析するため、ハナビシ、キントラをおとりにして、ドークスを誘拐してしまう。そして、ドークスとブラックビートルの感情回路をつなげ、お互いのメダルのデータをリンクさせ、メダフォースのパワーを取り込もうとする。
久しぶりのクラス会に出席したナエ。高校時代、マドンナだったナエをみんな楽しみに待っていたが、仕事着のままオシャレもしないでやって来たナエの変貌に驚く一同だった。親友のモモコは、そんなナエが心配になり、工場へやって来た。
ギンジョウ町に次々と、デスメダロッターが増えていった。そして、謎のメダロッターはデスメダロットを破壊すべく、容赦なくデスメダロッター狩りを始めた。父を変貌させたデスメダロットを恨む、謎のメダロッターであるユウヅルに、ナエはお父さんと正面から向き合うようアドバイスするが…。
自ら正体を明かしてしまった謎のメダロッター・ユウヅルを心配したナエは、ユウヅルの父・マイヅル博士に会いに行く。マイヅル博士は、強さのみを追求する自分の考えは間違いなかったと主張。ナエは、博士が昔、ユウヅルに語りかけた素敵な言葉を思い出してほしいと頼んだ。
コクリュウは、アークダッシュに敗れたブラックビートルを廃棄処分するようウラガスミに命じた。しかしウラガスミは、ブラックビートルにもう一度チャンスを与えるよう助言した。コクリュウは、負けたら解体する条件で、メタビーと戦わせることにした。
最強デスメダロット・グレインは、暴れだすと制御不能になってしまう問題があった。ブラックビートルはグレインと同化した時、自分が自分でなくなる恐怖を感じていた。そしてウラガスミの助けでコクリュウのもとから脱出した。
グレインが完成した。マイヅル博士をはじめ、イッキたちはブラックビートルがグレインに装着される前に、なんとか救出しようとする。しかしその前に、ナエは自分にできる事があるかもしれない…とウラガスミのところへ行く。
デスメダロット研究所に侵入したイッキ、メタビー、ギンカイ、ユウヅルは、廃棄処分されるデスメダロットの置き場でブラックビートルを見つけた。そこにコクリュウがやって来て、イッキたちがグレインと戦い、勝利したらネオデスメダルをブラックビートルに返してもいいと言う。