「日本一のウマ娘」を目指すため、トレセン学園へ転入してきたスペシャルウィーク。 初めてのレース観戦でサイレンススズカに心を奪われた彼女は、 スズカのチームに入部を希望し、入部テストを受けるのだが……。
急遽、一週間後のデビュー戦に出場することになったスペシャルウィーク。 サイレンススズカや生徒会長のシンボリルドルフに初レースの心得を尋ねるが、 緊張と不安は募るばかり。そして、いよいよ初トレーニングが始まる。
デビュー戦を終えたスペシャルウィークは、良くも悪くもクラスメイトの注目の的に。 スピカの面々と棒立ちに終わってしまったウイニングライブの練習に励む。 そんな中トレーナーから日本一のウマ娘になる為の提案が…
日本ダービーという高い目標に闘志を燃やすスペシャルウィークは、 勝利をより確実にする為にも、チーム＜スピカ＞の協力を得てトレーニングをスタートする！ 一方、トレーナーはスペシャルウィークの為に･･･。
日本ダービーに向けて、スペシャルウィークはさらに厳しい特訓に励むが、 ライバルのエルコンドルパサーとセイウンスカイも練習に磨きを掛けていた。 そんな中、サイレンススズカは、スペシャルウィークに･･･。
メンバーも増え勢いに乗るチーム＜スピカ＞は「秋のトゥインクル・シリーズファン大感謝祭」を満喫。スペシャルウィークはすっかり仲良くなったサイレンススズカと一緒に祭りを堪能するが、スズカにある告白を受ける。
打倒リギルを目標にトレーニングを続けるチーム＜スピカ＞一同。そんな中、サイレンススズカと走りたい気持ちが膨らむスペシャルウィークは、自分の気持ちをトレーナーにぶつけようとするのだが…。
サイレンススズカとスペシャルウィークは「約束」を守る為、チーム＜スピカ＞の面々と共に決意を固くする。一方、チーム＜リギル＞は好調のまま、グラスワンダーはスペシャルウィークとのレースを望んでいた......。
トレーナーは少しでも＜スピカ＞メンバーの刺激になればと、夏の合宿を企画する。だが、互いに気遣いをするスペシャルウィークとサイレンススズカを見て、トレーナーは一計を案じ賭けに出るのだが……。
「約束」に向けて迷いのないスペシャルウィークだが、トレーナーに休養を勧められ里帰りをすることに。スピカのメンバーもそれぞれの「夢」を意識し始める中、サイレンススズカのもとに一報が……！
超満員の観客で埋まる、オープン特別。大勢の観客も、トレーナーも、固唾を飲んで「彼女」がターフに現れるのを待っていた。あの日からおよそ１年。「約束」へ向けての新たなる１歩目が刻まれようとしていた……！
チーム＜スピカ＞にとって特別な週末の２日目。「彼女」はお母ちゃんや、チームメイト、ライバル達、そして自分とトレーナーの「夢」を背負って１人控室にいた……。日本最高峰のレースがいよいよ始まる……！
ファンの夢を背負って、あの「18人のウマ娘」がウィンタードリームトロフィーに出場する。夢のような舞台で、トレーナーは何を思い、何を見るのか。あのとき見た輝きが、今、目の前に――!!
シンボリルドルフに憧れて無敗の三冠を目指すトウカイテイオーは、次走の日本ダービーを目前に日本中の注目を集めていた。そして迎えた本番、入場規制が敷かれるほど盛り上がる中、トウカイテイオーは一番運のあるウマ娘が勝つとされるレースに挑む！
日本ダービーを終え、無敗の三冠へ向けて残るは菊花賞のみとなったトウカイテイオー。 一方、ナイスネイチャも菊花賞出走を目指し＜カノープス＞のチームメイトとともにトレーニングに打ち込む。
＜スピカ＞の初詣で無敗のウマ娘になることを祈願したトウカイテイオーは、トレセン学園入学以来のライバルであるメジロマックイーンと天皇賞（春）での対決を決意。そしてメジロマックイーンは前哨戦である阪神大賞典を迎えるが…。
トウカイテイオーは天皇賞（春）に向けてトレーニングする中、ミホノブルボンが三冠を目指して出走する皐月賞を観戦、ある気付きを得る。 一方、世間の評判がトウカイテイオー優勢なことに苛立ちを隠せないメジロマックイーンは…。
厳しいトレーニングを経て、ついに天皇賞（春）を迎えるチーム＜スピカ＞。 「距離適性はマックイーンの方が合っている。でも今のテイオーが負けるとは考えられない。」悩むトレーナー。 このレースを制するのは果たして？
無敗のウマ娘という目標も失い、何にも身が入らない日々を過ごすトウカイテイオー。そんな中、トレーナーからチーム＜スピカ＞のリーダーとしてある場所へ向かうよう言い渡される。 一方、ミホノブルボンは三冠制覇を目指し菊花賞に挑むが…。
天皇賞（春）三連覇へ向けて勢いづくメジロマックイーンは、同じく有力視されるライスシャワーから出走しないと告げられ困惑する。メジロマックイーンの気持ちを汲んだトウカイテイオーは何とかライスシャワーを説得しようとするが…。
天皇賞（春）に向けて各々トレーニングに励むメジロマックイーンとライスシャワーだが実力差は歴然。このままではメジロマックイーンに勝てないと踏んだライスシャワーはある目的のため、レースを目前にトレセン学園から姿を消す。
日本ダービーでのBNWの強さに驚愕する＜スピカ＞の面々。 そんな中、宝塚記念でレースに復帰すべく準備に余念がないトウカイテイオーだが…。
前のように全力で走れない。レースに出ても勝てない。そのことを受け入れたトウカイテイオーはチーム脱退届を提出する。そんな彼女にトレーナーは、ファン大感謝祭で今まで応援してくれた皆へのお別れのステージをやらないかと提案する。
まだ前のように全力で走れない、でもいつかレースに出られるように心機一転トレーニングに励むトウカイテイオーは、自分を支えてきてくれた皆にお礼を述べるが、なぜかメジロマックイーンにだけはうまくお礼が言えず…？
菊花賞視察のため京都に赴いた＜スピカ＞メンバーはビワハヤヒデの圧倒的な強さを目の当たりにする。一方、メジロマックイーンは天皇賞（秋）へ向けひとり残って自主トレに励むが…。
メジロマックイーンとの約束を果たすためトレーニングを重ねるトウカイテイオー。無理かもしれない。でもやるしかない。そんな彼女を全力でサポートする＜スピカ＞の面々。そして有馬記念当日、強豪を相手に苦しいレースの中、必死に喰らいつこうとする彼女の夢の行方は――。
――春、それは始まりの季節。その日『トレセン学園』では入学式が行われていた。いまだ夢を知らぬまま、まっさらな気持ちで憧れを追いかけ始めたキタサンブラックと、一族の悲願を叶えるべくGI制覇に挑むサトノダイヤモンド。希望を胸に駆け出したふたりの未来のレース結果は、まだ誰にもわからない。
憧れのトウカイテイオーのようなウマ娘を目指して、トレセン学園に入学したキタサンブラック。 テイオーと同じチーム＜スピカ＞に加入し、デビューから無傷の３連勝で勢いに乗るキタサンは、無敗の三冠ウマ娘へ向けて『皐月賞』に出走する！
ドゥラメンテに惨敗してしまったキタサンは、自信を失い落ち込んだ日々を過ごしていた。 テイオーのようなキラキラ輝くウマ娘になれないかもしれない……そんな気持ちを抱いたまま、トレーニングを続けるキタサン。 そんなある日、キタサンの耳にあるニュースが飛び込む。
菊花賞に勝ったキタサンは有マ記念に出走することに。 憧れのレースに出られると喜ぶその一方で、ゴールドシップは柄にもなく思いつめた様子でいた。 レースも差し迫った冬のある日、突如記者会見を開いたゴールドシップは驚きの発表をする。
直近のレースで２着、３着と惜敗の続いたキタサン。 自分にはレースに勝ち切るための何かが足りないと思い悩み、ナイスネイチャに相談していると、ひょんなことから自分の長所は丈夫な体だと気付く。 早速トレーナーに頼み込み、キタサンはかつてない猛特訓を始めるが……
天皇賞（春）に勝利し、少しずつ自信を持ち始めたキタサン。 しかし、次走の宝塚記念にドゥラメンテも出走するというニュースを耳にし、せっかくの自信が揺らいでしまう。 ＜スピカ＞のメンバーに背中を押され、前向きな気持ちを取り戻すキタサンだったが、ドゥラメンテとばったり鉢合わせてしまい――
サトノ家の悲願、ＧⅠ勝利……その期待を背負うウマ娘・サトノダイヤモンドは、十分な素質と実力を持ちながらも、あと少しのところで勝ちきれないレースが続いていた。 『サトノのウマ娘はＧⅠに勝てない』――そんな言葉に抗おうと、ダイヤはジンクス破りの特訓を始める。
有マ記念のファン投票に選ばれたキタサンとダイヤ。 ふたりは幼い頃に見たトウカイテイオーの有マ記念に感動し、いつかこんな大きなレースで一緒に走ろうと約束していた。 お互い強い思いを胸に、運命のレースのゲートが開く。
新年を迎え、ダイヤと初詣に出かけたキタサン。 ダイヤの願いが、凱旋門賞に勝利して日本のウマ娘界に貢献したいというものと知る。 そんなダイヤに、いつかのドゥラメンテの姿を重ね見るキタサン。 勝利の先にあるものを見ているふたりと、目標を持てないでいる自分との差に落ち込むキタサンだったが……
ある朝突然、キタサンはダイヤを誘って旅に出る。 じゃんけんで行先を決めながらの目的地のない旅。 道中で観光をしたり、おやつを食べたりとあてのない旅を楽しんだふたりは、最後に夕日の沈む灯台へとたどり着く。 茜色に染まる岬でキタサンはダイヤに、胸に抱えたある思いを告白する。
地域と学園の合同イベントの実行委員長となったキタサン。 人々の賑わいと沢山の笑顔に包まれた光景を目にして喜んでいたキタサンは、学園の一角でドゥラメンテと出会う。 ドゥラメンテとの語らいの中、キタサンの胸にある感情が芽生え始める。
凱旋門賞に向けてフランスに旅立つダイヤ。 見送りに行ったキタサンはどこか上の空。 その理由は、宝塚記念以来、自分の体がイメージ通りに動かないという戸惑いからだった。 大丈夫だと自分に言い聞かせながら、トレーニングを続けるキタサンだったが……
マスコミを集めて会見を開いたキタサンはある決意を発表する。 多くのファンやウマ娘たちが驚きながらも、そのことを受け入れていく中、キタサンの同期であるシュヴァルグランは消化できない複雑な思いを抱えていた。
ラストランの有マ記念を目前にしたキタサンは激しいトレーニングを続けていた。 必死に走るキタサンの姿は、周囲のウマ娘の心にも火をつけていく。 仲間たちに見送られ、多くのファンの興奮と熱気に包まれる中での最後の有マ記念。 全力で走り続けてきた先に、キタサンが見た景色は――
アニメ・ゲーム・コミックスで社会現象を巻き起こす「ウマ娘 プリティーダービー」と競馬中継 70 年の歴史を持つ NHK がコラボ！ウマ娘で注目を集める競馬の魅力に迫る！
