アニメーション制作を夢見る高校１年生の浅草みどりは、同級生の金森さやかとともにアニメ研の上映会へ。 すると、カリスマ読者モデルとして知られる水崎ツバメが声をかけてきた。水崎はなぜか黒ずくめの男たちに追われていた。 浅草と金森は彼女を助け、男たちを撃退する。そして２人は水崎が意外にもアニメーター志望であることを知る。 浅草と水崎の即興での合作が始まり、意気投合した３人の前に「最強の世界」が広がっていく…。
水崎がアニメ研究部に入ることを親に禁じられているので、浅草・金森とともにアニメを作るには新しい部活を立ち上げるしかない。３人は職員室に向かう。既にアニ研があるため、アニメを作ると言うわけにはいかない。実写系の部活が教師に求められていることを知った金森は、映像部を名乗ってアニメを作ることを発案する。こうして「映像研」が爆誕した！そして３人がかつてアニ研が使っていたという倉庫を開けると、そこは宝の山？
映像研の３人に与えられた部室は、天井も壁も穴だらけの古い倉庫。まずは修理が必要である。作業を始めた浅草は宇宙船の修復訓練を夢想する。そして３人は、「予算審議委員会」でアニメを発表し、活動をアピールすることを決める。浅草のスケッチから舞台設定を選んで構想を練る３人。浅草は戦車を発案。水崎は作画の“演技”にこだわる。そして、プロデューサー的視点を持つ金森は、浅草と水崎の創作へのエネルギーを焚きつける。
予算審議委員会で上映する短編アニメに取り組む映像研の３人。しかし作業はなかなか進まない。風景だけのカットを入れたり見せ場を繰り返すなど、浅草がテクニックを駆使するが、動きの細部にこだわる水崎の作画の遅れは取り戻せない。金森は、脅したりすかしたりして妥協案を提示する。そして迎えた委員会の日。相手となる生徒会は、「生徒会には手を出すな」と言われるやっかいな存在だ。映像研は予算を獲得することができるか？
浅草は校内であやしげなロボットの痕跡を発見し、追跡を開始する。たどり着いた先にいたのは何やらロボットの作動テストが行う生徒たち。その中にはなぜか金森と水崎の姿もあった。実はロボット研究部から、文化祭で上映するロボットアニメを作ってほしいという依頼があったのだという。テーマは「ロボット対怪獣」だ。映像研の３人は作品のヒントを探して、芝浜高校創立前から存在するという不気味な地下空間にロケハンに向かう。
映像研は文化祭で上映するロボットアニメに取りかかった。今回は美術部が背景を手伝ってくれるという。オープニング曲はロボ研が作曲、劇中の音楽は水崎が知り合いに頼むことになった。金森は、効率改善のためにＰＣの調達に動く。関わる人数が増えていくことに不安を感じる浅草。さらに、音響部についての情報がもたらされ、金森と浅草は部室を訪ねる。そこには膨大な量の音源を守る音響部唯一の部員、百目鬼（どうめき）がいた。
文化祭で上映するロボットアニメの制作は思うように進まずにいた。作画が遅れているため、音響部の百目鬼（どうめき）は効果音の準備が始められない。声優を買って出たロボ研の小野たちの演技は暴走するに違いなく不安だらけ。さらに、美術部の芸術が爆発して背景の描き直しが大量に発生、浅草が肩代わりすることになる。そんな状況に金森はイラ立つが、作画担当の水崎は、動きの表現へのこだわりを絶対にゆずろうとはしなかった。
文化祭当日の朝、現場で生アテレコになってしまったものの、ロボットアニメはなんとかできあがった。浅草と百目鬼（どうめき）はギリギリまで音楽と効果音の調整を続ける。金森は、カリスマ読者モデルとしての水崎の知名度を利用して集客を図る。しかし、小野たちロボット研究部も協力した大がかりな宣伝は、生徒会に目をつけられてしまう。さらに、水崎がアニメを作っていることを隠している両親が、急に文化祭を見に来ることに！
文化祭での上映会は大成功に終わり、ＤＶＤの予約も多数取ることができた。しかし、ロボットアニメの権利はクライアントであるロボット研究部にあり、映像研に残された利益はごくわずかだった。金森は、学校の外に出て、自主制作物展示即売会「コメットＡ」に参加することを提案する。どこに行こうというのか、金森は浅草と水崎を連れて出かける。芝浜の市街地には、複雑な町並みや入り組んだ水路、地下商店街などが広がっていた。
浅草は描きたいシーンを次々と発案、水崎はＳＮＳを使って音楽を発注、金森は声優オーディションを企画――。自主制作物展示即売会「コメットＡ」での新作発表に向けて映像研は猛進する。しかしその活動は教師たちに目をつけられることとなった。学校外で活動するリスクについて生徒会のさかきにも忠告されるが、３人はアニメ制作を続行。ストーリーを決めるためのヒントを求めて、音響部・百目鬼（どうめき）の音ロケに同行する。
コメットＡでの新作アニメ発表のためにＤＶＤの複製を依頼していた写本筆写研究部が、不正取引で警備部に摘発された。教頭や生徒会による映像研への監視の目は厳しくなるばかりだ。しかし金森は、学校側が活動を認めざるを得ない状況に持ち込む策をめぐらせていた。一方、浅草はなかなか決めきれずにいた「敵」の設定とストーリーの核心についにたどり着く。コンテができあがったことで水崎の作画も順調に進み、完成が見えてきた。
ＳＮＳで依頼した音楽が映像とまったく合わないという問題が発生した。大団円のダンスシーンはデモ音源に合わせて水崎が作画しており、曲が変わると成立しない。浅草が出したのは、ダンスをやめてラストを作り直すという大胆な結論だった。実は終わり方にずっと疑問を感じていたが、変更すれば納得できるものになるという浅草の説明を、金森と水崎は受け入れる。そしてコメットＡ当日。映像研の新作アニメ「芝浜ＵＦＯ大戦」とは？
