ヴィントブルーム王国にやって来た少女・アリカは、コーラルオトメのニナに出会う。彼女の後を付いてヴィント市内に入ったアリカは、ビルの屋上から落ちそうなマシロの姿を見つける。間一髪マシロを助けた二人だったが、マシロを狙う人さらいから逃げてたどり着いた公園で、スレイブ（モンスター）に襲われてしまい……。
アカネにより連れられた、オトメ学園ガルデローベで、アリカは学園長のナツキに入学を懇願する。ナツキは胸元に「蒼天の青玉」を持つアリカの素性を調べるため、アリカを学園で預かろうという。翌日、学内を徘徊するアリカは、本科生・パールのナンバー３であるシホが何かを企んでいる場面を目撃してしまい……。
ニナは、義父のセルゲイとアリカが、縁のある人間ではないかという疑いを覚えていた。一方、アリカは森の中でおぼろげに覚えている歌を歌う。その声を聞きつけたセルゲイは、マイスター・レナの歌声を思い出す。そんな中、式典で女王として即位するマシロ。その後、イベント的な意味合いも込めた舞闘が始まるが……。
舞闘中に起き掛けた災害を未然に防いだ功績により、アリカはガルデローベへの異例の入学を果たす。またニナも舞闘での戦いぶりから事実上の勝ちとされ、学園に留まることが決まる。さっそく入寮し、クラスメイトのエルスティン、ニナと同室になるアリカ。一緒に頑張ろうというアリカに冷たい態度を取るニナだったが……。
朝、コーラルの義務・朝の掃除に精を出すアリカたち。そこにシホが現れ、アリカが学校の制服を売った疑いがあるとして、彼女を呼び出し責める。その場はアリカの無実が証明されるが、自分がそんな悪意にさらされている事実に落ち込み、弱気になるアリカ。しかし、そんなアリカを見たニナは怒り出し……。
突然現れた謎の支援者への手紙の返信に頭を悩ませるアリカ。年齢も性別もわからないが、字面を見たエルスは、相手は年配の男性ではないかという。一方、ニナとアリカを逆恨みしているシホは、深夜の沼地で「あること」を企てる。その翌日、水泳の授業で、泳ぐのが初めてのアリカは、顔に水をつける練習を始めるが……。
支援者からの援助金を少しでも返済するため、アリカは風華宮の修復工事現場でアルバイトを始めた。工事の様子を見に現場に現れたマシロは、城を元に戻すのでなく、完全に造り直すと言い出す。それを聞いたアリカは、これまで現場でやってきたことが無駄になる、そんな身勝手で本当に王様か、とマシロに言ってしまい……。
舞闘の授業をサボったアリカは、罰当番として霊廟の掃除をさせられた。差し入れを持ってきたニナやエルスたちに感謝するアリカだが、何故授業をサボったのかを問われ、しどろもどろになる。その後、シズルにも先日のことを追及されるが、それをごまかして女子寮に帰ろうとするアリカだったが…。
定期試験後に控えた遠足にざわめく星組の教室。ユキノやハルカの配慮で、今年度はエアリーズの敷地内で遠足が行われることになる。初めて行く海に思いを馳せるアリカは、泳げるようになろうと決意するのだった。一方、その遠足に勝手についてきたマシロだったが、その場にはナギとセルゲイもやって来ていて……。
行方不明になったアリカ。ナツキたち学園関係者は遠足を中止し、アリカの捜索に乗り出す。セルゲイもその協力を買って出るが、それはナギから命じられた、エアリーズに残る旧暦の遺跡調査のカムフラージュでもあった。遺跡付近の断崖をボートで旋回するセルゲイは、そこで崖から転落するアリカの姿を発見して……。
9月7日。ヴィント市内はマシロの生誕祭に向け、賑わいを見せていた。その日はニナの誕生日でもあるため、バースディパーティをしようというイリーナたち。そこにマリアが現れて、アリカとニナにある仕事を頼む。その仕事とは、オトメ候補生として、外国よりやってくる王子を迎えるマシロのお供をするというものだった。
王子を出迎えることが仕組まれた外交であることを知ったマシロ。道中の車から飛び降りて市中に逃げ出すが、木の上から落ちてきたミコトにぶつかり、マシロは気絶してしまう。そんなマシロを介抱したのは、外国からやってきたアキラと名乗る少年だった。しかし、彼は実はジパングの王子・タクミで…。
カズヤとの恋とオトメになる夢との間で悩むアカネ。その矢先、アカネはフロリンスの次のオトメ候補に抜擢される。そんな折、アリカはイリーナやニナたちから、夢と恋との狭間に揺れ姿を消した悲劇のオトメ「炎授の紅玉」の話を聞く。その後、カズヤとの写真を破こうとしているアカネを見つけたアリカは……。
国境で起きた競り合いがオトメ同士の戦闘にまで発展してしまったことから、世界情勢は不穏な方向へと向かっていた。その頃、ナツキの命を受け出張したシズルは、オトメ同士が戦ったルーテシアの国境付近を調査していた折、ミユと出会う。ミユの語る言葉に疑問を感じ、力ずくでも聞き出そうとするシズルだったが……。
自分の心を確かめるため、夜の街を走るアリカ。路地裏でガラの悪い男たちに捕まってしまうが、そこへセルゲイが現れてアリカを助け出す。安堵のあまり泣き出してしまうアリカ。セルゲイはそんなアリカを優しく抱きとめるが、セルゲイは本物のヴィントブルームの女王がアリカであると当たりをつけていて……。
卒業記念舞闘の選抜会で競い合うコーラルたち。代表選考の戦いでアリカはトモエを破り、ニナと共にコーラルの代表として、パールとの模擬戦に挑むことになった。一方、マシロはアリカとの話をきっかけに立ち直り、再建中の風華宮の完成図を前にやる気を出し、真面目に職務に当たるようになっていて……。
突如起こったスレイブの襲撃に騒然となるヴィント市内。攻撃されたガルデローべでは、パールの卒業記念舞闘は急遽中止となった。アリカはマシロを連れて市街地へ逃げ、アリカたちと別れてしまったニナはアルタイのオトメとしてナギの元へと向かう。一方、ミドリたちアスワドはガルデローベに進入しようとしていた。
アルタイの介入により、一応の騒乱は収まったヴィントブルーム。アリカやアオイたちとはぐれたマシロは、追放されるスラム住民の一団に紛れて国を後にする。一方、爆発に巻き込まれたナツキは、ナオの知り合いである情報屋、ヤマダに助けられていた。ヴィントブルームと学園のことをヤマダに問いただすナツキは…。
砂漠に行き倒れていたマシロを拾ったのは、アスワドのサイボーグたちだった。同じくアスワドの村に世話になっていたアリカと、再会を果たすマシロ。その頃、学園では警備を目的とした兵士が校舎内を闊歩していた。学園長不在のガルデローベに治安維持を目的に介入するナギに、マリアは事態の異常を訴える。
マシロと共にジャバルの体内に取り込まれてしまったアリカ。自分がいかに考えなしに夢を語っていたかを思い知って落ち込むアリカに声を掛けられないマシロだが、窮地を脱すべく、オトメの力を解放しようとアリカに認証を迫る。一方ニナは、自分がセルゲイに娘としてしか見られていないジレンマに心を震わせていた。
惨事の後のアスワドの村は、ミドリの的確な指示のもと、復興の兆しをみせつつあった。一方、ナギは過去の資料からハルモニウムを起動させる鍵を見つけ出す。自分の考えが正しかったことを確認したナギは、用済みとなったアリカとマシロを取り押さえる為、ナギは人造のオトメ・ワルキューレを使役する。
エアリーズ大統領のユキノの力添えで、議会の召集に漕ぎつけたナツキ。その頃、アスワドの村へとやってきたセルゲイは、アリカとマシロに降伏勧告をしてその場を去る。罠だとわかっていながらも、アスワドとセルゲイたちの衝突を避けねばならないと思うアリカは、指定された荒野・竜の墓場に向かうのだった。
激しい衝突の後、アリカとマシロは黒い谷と呼ばれる場所で目を覚まし、意外な人物と対面する。一方、ハルモニウムの力を引き出したニナは衰弱して眠りに落ちる。そんな中帰還したセルゲイはヴィントブルームを制圧した際に用いたシュヴァルツの技術と、その核となる存在の真相をナギから明かされて困惑する。
ナギによるハルモニウムの実演から、アルタイと協力を結ぼうとする国が現れ、世界の勢力は二分される。開戦の噂の耐えないヴィントブルームでは、同盟条約調印の為、各国から王とオトメが次々と入国していた。そんなナギに対し反乱を目論むレジスタンスとコンタクトしたナツキたちは、作戦の立案に取り掛かる。
ハルモニウムの力で科学の復興をしなければならないニナの前に、エアリーズなどの条約国軍勢が立ちはだかる。ナギたちアルタイ同盟国軍は、軍事力をもってそれに対抗する。ハルカたちによる陽動が行われている最中、学園への潜入に成功するナツキたち。なりふりかまわないナギは、スレイブの大群を呼び出して…。
ハルモニウムの猛威が振るわれるヴィント市内。母との交流を経て成長を遂げたアリカは、ニナを止めに向かう。シュヴァルツによるローブ認証の接続妨害から解き放たれたナツキたち五柱は、アリカたちと共にハルモニウムを押さえにかかる。後戻りの出来ないニナとアリカの舞は、誰も止められない場所へと向かっていく！
マイスターオトメとなったのに単位の足りないアリカは、今日も補習授業を受けていた。そんな平和な日々の中、惑星エアルに巨大隕石が迫っていた。この未曾有の危機を前に各国が協力し、マイスターオトメによる隕石迎撃作戦が行われる。だが、それは新たな物語の序章であり、惑星エアル史上最大の危機の幕開けだった！
ヴィントを襲った大事件の後、アリカは黒い谷と共に消えてしまったマシロを探して旅を続けていた。だが、エアリーズへ向かっている途中、アリカの乗ったバスがテロリストたちにジャックされてしまう。そこに登場したのは、我らがヒーロー（!?）のハルカ・アーミテージ准将！ ハルカがバスジャック犯を相手に大暴れ…！
マシロを護ることが出来なかったため、後悔していたアリカ。さらに彼女は外出禁止とされ、行方不明のマシロを探しに行けず、もやもやしていた。一方、ニナとナオは、前時代の遺跡に手がかりを求めてアルタイのベルーハ山に来ていた。トラップの仕掛けられた遺跡の中に入った二人は、その中枢へとたどり着けるのか…?!
マシロたちと合流するも、何も出来ずに悩むニナ。そのマシロを探しに向かうアリカ。そして、目覚めようとする旧時代の惑星殲滅兵器対策のため、ヴィントに戻るナツキたち。そんな中、惑星殲滅兵器が復活してしまう。さらにマイスターオトメたちを石化した敵・真祖も完全体となり、マシロたちの前に立ちふさがって…。
かつて、惑星エアルで繰り広げられた戦乱。人類はその悲劇を教訓に、世界の秩序を司る役目をオトメの手に委ねていた。だが、世界が平和を願う一方で、世界を混沌へと導こうとする動きもあった――。世界各地で暗躍する組織、シュヴァルツに誘拐された少女、シフル。オトメを夢見る彼女を救出したのは、謎の紳士ブルースと彼に仕えるメイド、レナだった。執拗にシフルを狙うシュヴァルツの目的とは?シフルに隠された秘密とは?「舞-乙HiME」の主人公、アリカ・ユメミヤの母であるレナ・セイヤーズが華麗に舞った時代を舞台に、「舞-乙HiME」最大の謎が今、解き明かされる――!
シュヴァルツの手に落ちたシフル。そして彼女はスミスにより明かされた己の素性に驚愕し、混乱する。彼女の「紡ぎ手」としての力を利用すべく、スミスたちは次なる行動に入る。シフル奪還のため、追跡を開始するブルースたち。シフルとレナ、出逢いによって大きく動き始めた二人の運命。果たしてその先に待つものとは…？
衛星軌道上に配置された軌道要塞に連れて来られたシフルは、己の血が凄まじい破壊力を持つ要塞を目覚めさせてしまうことに恐れおののく。そんな彼女を救出すべく要塞内に侵入するがM-9の前に倒れてゆくエリオットとラケル。シフルの慟哭が宇宙にこだまする時、「蒼天の青玉」が輝き、ついに最強のオトメが覚醒する…。
