ある日、長瀬準一が街で男たちに絡まれている女の子を助けるのだが、準一は女の子に名を名乗らず「ジェノキラー」という言葉を残し去っていく。翌日、新学期が始まった学校で準一のクラスに転校生がやってくるが、その転校生は昨日準一が助けた女の子“片桐優姫”だった…。
あらぬ暴走で優姫に嫌われてしまった準一…。だが、そんな準一を待ち受けていたものは、優姫が親が決めた許嫁でこれから準一と一緒に暮らすという、なんともうらやましいシチュエーションだった。これまで妹の湊と二人で暮らしてきた長瀬家だが、許嫁の優姫が現れたことでいったいどうなる…!?
ある日、準一のクラスの担任である杉下が突然姿を消した。生徒会長の観月に呼び出された準一は、観月の命令でクラスメイトのつかさ、冬彦、華恋、優姫たちで、杉下が最後に目撃されたという旧校舎に探しにいく。つかさの情報によれば、旧校舎はけっこうな心霊スポットらしいのだが…。
突然、華恋がホームパーティをやるといい出した。華恋は準一たちを、そのパーティに招待するというのだが、準一は全然興味がないようす…。だが、湊に無理矢理パーティに連れてこられた準一はパーティ会場を見て驚愕！ なんと豪華客船での船上パーティだったのだ…!!
ある日、湊をデートに誘おうとする準一。それを見た優姫は「このインモラル兄妹！」と二人を罵るが、湊のはからいで何故か優姫と準一の二人でデートに行くことに…。なんだかんだ言いつつもウキウキの優姫。初めての経験もあいまって、徐々に準一に心を開いていっているようだが…？
華恋が船上パーティでの騒動のお詫びにと、綾小路財閥が経営しているホテルに、準一たちを招待しおもてなしをしたいという。みな豪華ホテルを楽しんでいるが、またいつものように準一は素直に振舞えない…。そんな準一をみた華恋は、特別な“裏メニュー”でもてなすと意気込むが…。
学園祭で心躍る生徒たち。準一たちのクラスは焼きそば屋をやるというのだが、料理オンチの優姫と、若干勘違いをしている華恋の二人によって焼きそばがとんでもないことに…。そんな頃、準一は観月たちに拉致されて、とある特訓を受けることになるのだが…。
準一たちのクラスで進路希望調査が行われた。つかさは子どもの頃からの憧れの声優をめざし、声優事務所のオーディションを受けることに。そんなある日、つかさはオーディションに応募するための写真を準一に撮ってもらおうと、長瀬家に押しかけるのだが…。
来週に迫った準一の誕生日。湊は準一に内緒で誕生日のお祝いをしようとケーキ作りを頑張っている。興味がなさそうな優姫だが、なんだかんだいってプレゼント探しに奔走する。だが、準一へのプレゼントが思い浮かばない優姫は…。
優姫の準一に対する態度がなにかおかしい…。ある日、優姫はおなかが痛いと学校を休もうとするが、学校に早く行かなければいけない湊の代わりに準一が優姫の様子を見に部屋にくる。あたふたする優姫に、いつもの様子の準一。だが、優姫の中である感情があふれ出してくる…。
優姫との関係がうまくいったかと思った矢先、湊の思わぬ行動に眠れぬ夜を過ごすことになる準一。一方の優姫は、父親との約束にけじめをつけ、長瀬家に帰ってくるのだが、準一と湊の雰囲気がぎこちないことに疑問をおぼえる。不審に思った優姫は、自分がいない間になにがあったのかを準一に問い詰めるのだが…。
父と母に会い家に帰ってきた準一。帰ってきた準一を待っていたのは優姫との別れだった…。準一の態度に怒って家を出て行く優姫。そして、煮え切らない態度に湊までが家を出て行くことに…。どうしたらいいかわからない準一は、ある時、過去の自分と対峙することになるのだが…。
テレビアニメ『School Days』の元永慶太郎×上江洲誠のコンビでアニメ化した『あかね色に染まる坂』が、完全新作のOVAで再登場!軽い旅行のつもりで綾小路家のプライベート・アイランドを訪れた優姫たちは、そこでエッチな気分にさせる副作用のある試供品の日焼け止めクリームを使ってしまい、ヒロインが次々と準一に襲いかかる!?
