かつて、妖怪を操る不思議な“腕輪”を持った少年がいた。ところが、少年が大人になった時、彼には妖怪の姿が見えなくなってしまった。役目を終えた、その“腕輪”は時空の彼方に葬り去られた。…30年後。穏やかな日常は終わりを告げ、迫りくる彗星とともに運命の日が始まる。恐るべき妖怪ウイルス<鬼まろ>が、人の悪意に感染して無限に増殖していく…。人類滅亡の危機を救えるのは、妖怪ウォッチに選ばれし者。新たな妖怪ウォッチを手に、人間と妖怪の絆を取り戻せるのか?
Thirty years after a certain boy fulfils his deeds with humans and Yo-kai, a new threat arises with the involvement of the Onimaro, which calls upon Summer Adams, Touma Tsukinami, and Akinori Arihoshi to save their world from it.