私立冬月高等学校に通うごくごく平凡な男子学生、多華宮仄。普段は目立たない存在であったが、学園一のマドンナでクラスメイトの火々里綾火とは不思議な縁があり、それがもとで彼女の親衛隊から怒りを買っていた。不運を嘆く彼に追い打ちをかけるかのように、突如として空から落下してきた冬月高校の校舎……！ 「まだ女の子と手をつないだ事もないのに……」――絶望に包まれる仄を救ったのは、魔女の姿をした綾火であった。
学校一の有名人・火々里綾火は、自身を護ることを使命とする魔女だった――そんな衝撃の事実が発覚して以来、仄は様々な事件に巻き込まれていく。その理由に見当が付かなかった仄だが、たんぽぽたち『塔の魔女』と綾火の戦闘の中で、自分の体内にある「白いアレ」が狙われているのを知る。仄は綾火に「白いアレ」の正体とそれを狙う魔女たちの存在を問いただす一方で、綾火を護るための力を身に付けようと、彼女への弟子入りを志願する。
仄が綾火へと弟子入りしたことで、これまで以上に行動を共にするようになったふたり。「姫様」を独占する仄には周囲から刺すような視線が注がれるが、それも修行と仄は耐え忍ぶ。その日の下校途中、ふたりの前に鰐紳士を連れた幼女が現れる。彼女は、クロノワール・シュバルツ・シックスと名乗る『塔の魔女』だった。彼女にいきなり短剣を突き立てられた仄は、直後に起きた現象から、綾火と結んだ「契約」の内容について知ることになる。
仄と綾火の関係を快く思っていない人物は、仄の家族にも存在した。仄の妹で、同じ冬月高校に通っていた多華宮 霞である。霞は仄と綾火のデートを尾行しており、ふたりの関係に苛立ちを募らせていたのだ。そんな折、たんぽぽとクロノワールがある作戦を企て、仄と綾火を狙う。綾火と分断された状態でたんぽぽたちに襲撃され、ピンチを迎えた仄。だがそこに、魔女の恰好をした霞が、大きなクマのぬいぐるみに乗って現れたのだった。
綾火は、霞の反対を押し切り一日中つきっきりで仄を護ることを宣言。その事情を仄の母である小町に説明に行くが、小町は綾火の母・かざねと旧知の仲であり、ふたりを許嫁としていたことが発覚する。その後、綾火の実家に向かったふたりの前に、巨大な蛇を巻き付けた『塔の魔女』、メデューサが姿を現す。たんぽぽたちの師匠である彼女との激戦の中で、仄は自身に隠された「白いアレ」の正体についに触れるのだった。
仄の中から現れた「白いアレ」ことエヴァーミリオンの魔力により、火々里邸は崩壊。そのため、仄と綾火は多華宮家で暮らしはじめる。一方、綾火と仄の関係は学内で引き続き問題視されており、生徒会の議題に上がるまでになっていた。特に学内の混乱を嫌う生徒会長は、顧問である深影を使って仄を引き離そうと画策する――。同じ頃、兄である仄と綾火の同棲を受け入れられない霞も、密かに仄の奪還計画を進めていた。
多華宮家で開始された仄と綾火の同棲生活には、奇妙な同居人がいた。白姫・エヴァーミリオンの出現を知る、メデューサとKMM団である。仄の封印が守られていることを前提として、かざねによって普通の学校生活を保障されていた、と話す綾火。白姫の出現がかざねの耳に入れば、その力を危惧した彼女に仄ごと再封印されてしまうと判断した綾火は、メデューサたちを匿うことで封印が解けた事実を隠そうするが――。
綾火の中学時代からの同級生で、火々里綾火親衛隊隊長として彼女を「悪い虫」から守ってきた鬼灯火苗と、カフェのウェイトレスの氷尾凍子。綾火と仄の急接近にジェラシーを覚えながらも、変わらぬサポートを続けていた火苗と、マイペースな凍子であったが、綾火とは単なる友達以上の関係性があった。ふたりは綾火の中学入学を機に、その学校生活を補佐する目的で派遣された者たちだったのだ。
冬月市の番長・りのんとの決闘を機に、魔法使いとしての修行を再開した仄と綾火。仄は自ら筋トレに励むなど努力していたが、本能を自在に操るにはまだまだ時間が必要であった。そんなふたりに迫る新たな塔の魔女「ウィークエンド」――彼女は、かざねすらその存在を警戒し、自ら捜索に出るほど危険な人物であった。そして期末テストの当日、ウィークエンドによって街に仕掛けられた“魔法爆弾”が次々と爆発したのである。
“魔法爆弾”を用いたウィークエンドの策略によって、多数の工房の魔女たちが負傷。さらに工房長であるかざねも、一般人を守るべく一気に魔力を放出したためにパワーダウンし、街を護る結界が解かれてしまう。これにより綾火を含む工房の魔女たちは魔法が使えない状態となる。再び魔法を使えるようにするには、絶大な魔力を持つ者が街と契約するしかない――白姫を宿す仄は街との契約を目指し、綾火と共に地下の心臓部に向かうのだった。
街と契約を果たした影響で高熱にうなされる仄は、朦朧とする意識の中で『追憶の回廊』と呼ばれる次元の狭間に迷い込む。 そこで彼は、街との前契約者であるかざねの記憶に触れ、幼少期の自身と綾火の姿を見つける。 一方、綾火はあとりを使ってウィークエンドの居場所を探り当て、単身戦いに赴く。 仄と離れた状態ではダメージの回復も魔力供給もままならず、戦いの中で魔力を失った綾火。 だが、彼女にはある秘策があった――。
街中に仕掛けられた爆弾の起爆スイッチは、ウィークエンドによってついに押されてしまう。 仄は爆破された街と人々の命を救うため、エヴァーミリオンの召喚を決意。 だがそれは、自身と綾火の命が失われることを意味していた――。
無敵の火々里さんに挑むために、霞とたんぽぽが異色タッグを結成！ さらに摩訶ロンとウサギ兵士の友情も復活!?
